Otyłość a stan tkanek przyzębia przegląd piśmiennictwa

Czas. Stomatol., 2009, 62, 8, 649-656 2009 Polish Dental Society http://www.czas.stomat.net Otyłość a stan tkanek przyzębia przegląd piśmiennictwa Obesity and periodontal condition review of literature Dagmara Gałecka-Wanatowicz, Maria Chomyszyn-Gajewska Z Katedry i Zakładu Periodontologii i Klinicznej Patologii Jamy Ustnej UJCM w Krakowie Kierownik: prof. dr hab. n. med. M. Chomyszyn-Gajewska Summary Introduction: Overweight and obesity affect a large proportion of the population. Obesity has now been recognized globally as a major public health problem which beside lowering the quality of life constitutes a major risk factor for diseases such as cardiovascular diseases, type II diabetes mellitus, cancers. A number of epidemiological studies have examined the possible association between obesity and the incidence/intensity of periodontal diseases. Aim of the study: To discuss possible relationship between overweight and obesity and the incidence and progression of periodontal diseases. Conclusion: The mechanism of how obesity affects the periodontium is poorly understood at the moment. Recent studies have indicated that adipose tissue, especially visceral adipose tissue, secretes several endocrinally bioactive substances known as adipocytokines (including TNF-α, IL-6, IL-1β, IL-8, leptin) whose presence may lead to periodontal degradation in overweight and obese individuals. Streszczenie Wprowadzenie: nadwaga i otyłość dotyczy coraz większej liczby osób. Otyłość traktowana jest obecnie jako jedno z zagrożeń cywilizacyjnych, bowiem oprócz pogorszenia jakości życia zwiększa ryzyko powstania takich patologii jak: choroby układu sercowo-naczyniowego, cukrzyca typu 2, nowotwory. Wiele badań epidemiologicznych dotyczyło ewentualnej korelacji pomiędzy otyłością a częstością występowania i nasileniem chorób przyzębia. Cel pracy: na podstawie piśmiennictwa przedstawiono ewentualny związek pomiędzy nadwagą i otyłością, a występowaniem i stopniem zaawansowania chorób przyzębia. Podsumowanie: mechanizm zależności pomiędzy występowaniem tych dwóch schorzeń nie jest jednoznacznie poznany. Najnowsze badania sugerują, iż komórki tłuszczowe (szczególnie w przypadku otyłości brzusznej) są aktywną endokrynnie tkanką wydzielającą tzw. adipocytokiny (wśród nich: TNF-α, IL-6, IL-8, IL-1β, leptyna), których obecność może wywoływać zmiany w tkankach przyzębia. KEYWORDS: obesity, periodontal disease, risk factor HASŁA INDEKSOWE: otyłość, choroby przyzębia, czynnik ryzyka Wprowadzenie Otyłość (obesitas) jest uważana za pandemię XXI wieku. W krajach wysoko rozwiniętych stanowi problem społeczny i uznana jest za jedno z zagrożeń cywilizacyjnych. Częstość występowania tej patologii na świecie gwałtownie wzrasta [9, 20]. W Polsce stwierdza się ją u 19% procent społeczeństwa, a łącznie nadwaga i otyłość występuje u 15,7 mln osób (dane z 2002 r.) [26]. Leczenie otyłości i jej następstw pochłania około 21% 649

D. Gałecka-Wanatowicz, M. Chomyszyn-Gajewska Czas. Stomatol., budżetu przeznaczonego na ochronę zdrowia [26]. Nadwaga to zaburzenie równowagi przemiany energetycznej spowodowane zbyt wysoką podażą energii zawartej w pokarmach w stosunku do zapotrzebowania organizmu, co prowadzi do nadmiernego magazynowania tłuszczów [22, 30]. Podstawę rozpoznania i klasyfikacji nadwagi stanowi Wskaźnik Masy Ciała (ang. Body Mass Index BMI), który charakteryzuje relację pomiędzy masą ciała a wzrostem. Jego wartość otrzymuje się dzieląc masę ciała (wyrażoną w kg) przez wzrost podniesiony do kwadratu (wyrażony w metrach kwadratowych) [17]. Obliczając BMI można oszacować ilość tkanki tłuszczowej w organizmie. Prawidłowy BMI u dorosłych wynosi 18,5 24,9 kg/m², zaś o nadwadze świadczą wartości od 25-30 kg/ m 2 [13, 22]. Otyłość to przewlekła choroba charakteryzująca się nadmiernym nagromadzeniem tkanki tłuszczowej (>15% masy ciała dorosłego mężczyzny i >25% masy ciała dorosłej kobiety) oraz wskaźnikiem masy ciała BMI 30 kg/m² [4, 13]. Jej konsekwencją jest pogorszenie jakości życia, niepełnosprawność i zwiększone ryzyko przedwczesnego zgonu. W zależności od wartości BMI wyróżnia się otyłość: I stopnia 30,0-34,9 kg/m², II stopnia 35,0-39,9 kg/m², III stopnia (skrajna) 40 kg/m². Otyłość prosta (samoistna, pokarmowa) jest spowodowana nadmierną podażą pokarmów w stosunku do wydatku energetycznego. W etiopatogenezie tego schorzenia bierze się pod uwagę czynniki dziedziczne stanowiące 20-70% przypadków (dziedziczenie wielogenowe) jak i czynniki nabyte. Złe nawyki żywieniowe, zmniejszona aktywność fizyczna, stres i zaburzenia emocjonalne, czynniki kulturowe i tradycje rodzinne oraz wzrost liczby zażywanych leków są coraz częściej przyczyną nadwagi i otyłości [8, 10, 11, 26]. Do najczęstszych powikłań otyłości zalicza się: choroby sercowo-naczyniowe (nadciśnienie tętnicze, choroba wieńcowa, niewydolność serca), insulinooporność, cukrzycę typu 2 (osoby z nadwagą lub otyłością stanowią 90-95% chorych na ten typ cukrzycy), glomerulopatię (ogniskowe segmentalne stwardnienie nerek), zaburzenia hormonalne, niektóre nowotwory złośliwe (rak jelita grubego, rak piersi, rak trzonu macicy) [22, 26]. Ze względu na rozmieszczenie tkanki tłuszczowej można wyróżnić: otyłość gynoidalną (udowo-pośladkową) w obrębie pasa biodrowego i ud [13, 24, 26], otyłość brzuszną (trzewną) w obrębie tułowia i jamy brzusznej (wskaźnik talia-biodra, ang. waist/hip/ratio WHR, iloraz obwodu talii i bioder wynosi >0,8 u kobiet i >1,0 u mężczyzn). Ten typ otyłości uznawany jest za szczególnie niebezpieczny. Zwiększa bowiem ryzyko wystąpienia chorób takich, jak: cukrzyca, miażdżyca, nadciśnienie tętnicze, kamica żółciowa. Do chorób towarzyszących otyłości oprócz wymienionych powyżej jednostek należą: choroby zwyrodnieniowe stawów, choroba zakrzepowo-zatorowa i żylaki kończyn dolnych, obturacyjny bezdech nocny, zaburzenia miesiączkowania i hirsutyzm u kobiet oraz nowotwory (jelita grubego, pęcherzyka żółciowego i hormonozależne) [9, 12, 26]. 650

2009, 62, 8 Otyłość a tkanki przyzębia Cel pracy Celem pracy było przedstawienie na podstawie piśmiennictwa, zależności pomiędzy otyłością a występowaniem i przebiegiem chorób przyzębia oraz próba wyjaśnienia patofizjologicznych podstaw takiej korelacji. Ponadto starano się ocenić, czy otyłość wpływa na wyniki leczenia periodontologicznego, czy też wyniki wdrożonych zabiegów są takie same jak u osób z prawidłową wagą. U osób z nadwagą i otyłością zwiększa się ilość tkanki tłuszczowej, która do tej pory traktowana była jedynie jako bierny magazyn zapasów energetycznych organizmu. Obecnie uważa się, że tkanka tłuszczowa (szczególnie wisceralna) jest bardzo aktywną metabolicznie tkanką endokrynną, która odgrywa istotną rolę w utrzymaniu homeostazy energetycznej ustroju, a także w regulacji procesów zapalnych i metabolicznych [10]. Komórki tkanki tłuszczowej (adipocyty) mają zdolność wytwarzania i wydzielania wielu aktywnych biologicznie substancji tzw. adipocytokin, wśród których znajdują się cytokiny, enzymy, czynniki wzrostu i hormony. Adipocytokiny wpływają autokrynnie i parakrynnie na adipocyty, oraz będąc wydzielane do krążenia, endokrynnie na odległe tkanki i narządy [20]. Wśród substancji produkowanych przez adipocyty znajdują się między innymi: cytokiny prozapalne (TNF-α, IL-6), białko C-reaktywne (CRP), enzymy (lipaza lipoproteinowa, angiotensynogen), inhibitor aktywatora plazminogenu, hormony steroidowe, a także hormony peptydowe specyficzne dla tkanki tłuszczowej (leptyna, adiponektyna oraz niedawno odkryte rezystyna i wisfatyna) [12, 30]. Najważniejszą metabolicznie rolę odgrywa produkowana przez adipocyty leptyna, peptyd specyficzny dla komórek tkanki tłuszczowej, spełniający wielokierunkowe zadania biologiczne. Leptyna, zwana hormonem sytości, zmniejsza spożycie pokarmów oraz zwiększa wydatek energetyczny i nasila procesy termogenezy, zaś jej stężenie jest proporcjonalne do masy tkanki tłuszczowej [28]. Badania wykazują, że stężenie leptyny wzrasta podczas infekcji i w przebiegu procesu zapalnego. Podczas ostrej fazy zapalenia, stężenie leptyny rośnie pod wpływem cytokin prozapalnych [5, 12]. Leptyna bierze udział w aktywacji monocytów i pobudza wytwarzanie TNF-α i IL-6 poprzez makrofagi. Stymuluje także proliferację limfocytów T i chroni je przed apoptozą oraz ukierunkowuje różnicowanie komórek T do odpowiedzi typu Th1. Równocześnie leptyna wykazuje cechy działania przeciwzapalnego, co wyraża się wzrostem produkcji IL-4 i uwalnianiem antagonisty receptora IL1 (IL- 1Ra) [18]. Sugeruje się, że podczas ostrego procesu zapalnego leptyna może być traktowana jako białko ostrej fazy pochodzące z tkanki tłuszczowej i wspomagające układ immunologiczny. Natomiast w przewlekłym zapaleniu, długotrwała stymulacja tkanki tłuszczowej przez cytokiny prozapalne powoduje hamowanie produkcji leptyny [12, 20, 28]. Innym peptydem produkowanym przez tkankę tłuszczową jest adiponektyna. Stężenie tego białka w surowicy jest odwrotnie proporcjonalne do ciężaru ciała i poziomu insuliny oraz CRP i wprost proporcjonalne do stężenia HDL-cholesterolu. Najskuteczniejszym sposobem podwyższenia poziomu adiponektyny jest korekta ciężaru ciała, a także kontrola glikemii poprzez dietę lub leczenie farmakologiczne [15, 24]. Adiponektyna wpływa na metabolizm glukozy i lipidów, procesy zapalne, czynność śródbłonka, wykazując działanie przeciwmiażdżycowe i przeciwzapalne [10]. Ten peptyd poprawia wrażliwość komórek na insulinę, obniża stężenie krążących kwasów tłuszczowych i trójglicerydów w komórkach 651

D. Gałecka-Wanatowicz, M. Chomyszyn-Gajewska Czas. Stomatol., mięśni i wątroby. Zmniejsza także nasilenie odpowiedzi zapalnej poprzez hamowanie aktywności fagocytarnej makrofagów i produkcji TNF-α [6, 20, 22]. Istnieją doniesienia wskazujące nadwagę i otyłość jako czynniki ryzyka sprzyjające powstawaniu chorób przyzębia [22]. Periodontopatie, ze względu na swą powszechność występowania, należą do grupy chorób społecznych i równie często jak próchnica są przyczyną utraty zębów. Znaczącą rolę w powstawaniu i podtrzymywaniu procesów zapalnych w tkankach przyzębia przypisuje się biofilmowi bakteryjnemu (płytce nazębnej). Choroba przyzębia rozwija się na skutek interakcji pomiędzy bakteriami biofilmu a tkankami gospodarza. Z kolei mechanizmy obronne gospodarza są modyfikowane przez czynniki ryzyka [24, 30]. Bakterie wchodzące w skład biofilmu powodują uszkodzenie tkanek przyzębia bezpośrednio lub za pośrednictwem mediatorów. Toczący się proces zapalny uaktywnia komórki immunokompetentne do uwalniania cytokin takich jak: IL-1, IL-6, IL-8, TNF-α, PGE2, MMP [4, 16]. Większość wymienionych substancji doprowadza do destrukcji okolicznych tkanek (degradacja kolagenu, uszkodzenie więzadła ozębnej, utrata przyczepu łącznotkankowego, niszczenie kości) i podtrzymywania procesu zapalnego [16, 30]. Pierwsze doniesienia traktujące o zależności pomiędzy otyłością a chorobami przyzębia pojawiły się w latach 80-tych XX w. Dowiedziono w nich, że otyłe myszy zakażone Porphyromonas gingivalis wykazywały znacznie szybszą utratę kości wyrostka zębodołowego w porównaniu ze zwierzętami z prawidłową wagą. To zostało potwierdzone w 2007 roku przez Amar i wsp. [3]. Pionierskie badania dotyczące związku pomiędzy otyłością a chorobami przyzębia u ludzi pochodziły z Japonii (zbadano 241 osób) i wykazały, że wysoki wskaźnik BMI korelował dodatnio z częstością występowania chorób przyzębia. Wieloczynnikowa analiza uwzględniająca wiek (20-59 lat), płeć, nawyki higieniczne i palenie tytoniu udowodniła 8,6 razy częstsze występowanie periodontopatii u badanych z BMI 30 w porównaniu z grupą o BMI < 20 [22, 23, 24]. Choroby przyzębia występowały szczególnie często u pacjentów z wysokim poziomem cholesterolu, dyslipidemią, insulinoopornych, u których stwierdzono tzw. zespół metaboliczny. Podobny profil miały badania wykonane na bardzo licznej grupie amerykańskich pacjentów. Wood i wsp. [27] ocenili 8842, a Al.-Zahrani i wsp. [1] 13665 osób, udowadniając związek pomiędzy wysokim wskaźnikiem BMI i wskaźnikiem WHR (wskaźnik talia-biodra), a wzrostem wskaźników typowych dla chorób przyzębia takich, jak: utrata przyczepu łącznotkankowego, wzrost głębokości kieszonek, krwawienie przy zgłębnikowaniu, wskaźnik obecności płytki nazębnej [1, 2, 27]. Podobne wyniki uzyskano w Jordanii (340 badanych) gdzie u 29,6% osób z nadwagą i 51,9% z otyłością zdiagnozowano periodontopatie (wskaźnik WHR wynosił >1,4) [13]. Ta zależność była szczególnie nasilona u młodych pacjentów (pomiędzy 18-34 r.ż.), gdzie wzrost BMI > 30 i wartości WHR (>102 cm dla mężczyzn i > 88 cm dla kobiet), powodował 2,27 razy częstsze występowanie periodontopatii manifestujących się: utratą przyczepu łącznotkankowego (średnio 3 mm) i pogłębieniem kieszonek (głębokość 4mm). Podobne obserwacje poczyniono w grupie młodych japońskich studentów z nadwagą (wiek 18-24 lat, BMI<30 kg/m²) gdzie stan przyzębia oceniano na podstawie wskaźnika CPITN. Wzrost BMI o 1 kg/m² powodował podwyższenie ryzyka wystąpienia periodontopatii, aż o 16% [8]. Złe nawyki żywieniowe (przewaga cukrów i tłuszczy oraz niedobór mi- 652

2009, 62, 8 Otyłość a tkanki przyzębia kroelementów w diecie) sprzyjają kumulacji płytki nazębnej i predysponują do występowania chorób przyzębia [1, 8]. Takiej zależności nie stwierdzono w starszych grupach wiekowych od 40 do 79 r. życia, choć autorzy podkreślają, że osoby otyłe w młodości (BMI>30 kg/m²) miały dużo gorszy status periodontologiczny w późniejszych latach (wiek od 60- -70 r.ż.) [1, 2, 16, 21]. Wyniki te wydają się być zbieżne z wynikami badań wykonanych przez innych autorów, choć przypuszczają oni, że w starszych grupach wiekowych pacjentom usunięto objęte procesem zapalnym zęby, stąd brak możliwości obiektywnego porównania [7, 14, 25]. Dodatnią korelację pomiędzy podwyższonym BMI i obecnością pogłębionych kieszonek przyzębnych (wartości powyżej 4 mm) wykazały badania wykonane w Finlandii na grupie 2841 osób i opublikowane w 2008 roku przez Ylöstalo i wsp. [30]. Badania obejmowały pacjentów w wieku 30-49 lat, niepalących i z prawidłowym poziomem glukozy we krwi. Autorzy podkreślają, że choć istnieje współzależność pomiędzy podwyższonym BMI a liczbą głębokich kieszonek to nie jest ona tak mocno wyrażona jak we wcześniejszych obserwacjach [30]. Pomimo licznych badań, nie do końca wyjaśniony jest mechanizm wpływu otyłości na występowanie i nasilenie zmian o charakterze periodontopatii. Najbardziej przekonująca wydaje się być teoria, w której nadwaga i otyłość zaburza odpowiedź immunologiczną gospodarza. Choroba przyzębia rozwija się również w wyniku zakłócenia równowagi pomiędzy oddziaływującymi na tkanki przyzębia drobnoustrojami płytki nazębnej a mechanizmami obronnymi gospodarza, które z kolei są modyfikowane przez czynniki ryzyka. Jednym z takich czynników może okazać się otyłość [10, 22, 29]. Już wcześniejsze badania przeprowadzone na zwierzętach wskazywały, że otyłość osłabia reakcję organizmu na infekcje (w tym zakażenia przez drobnoustroje wywołujące periodontopatie) [3]. Wysokocholesterolowa dieta u zwierząt prowadziła do wzrostu wydzielania cytokin pozapalnych (IL-6, TNF-α) oraz białka SAA i zwiększonej podatności na choroby przyzębia powodując obniżenie przyczepu łącznotkankowego, powstawanie kieszonek przyzębnych i ubytków kości wyrostka zębodołowego [22]. Ostatnie badania dowodzą, że komórki tłuszczowe (adipocyty) wydzielają bioaktywne cytokiny (IL-1, IL-6, Il-4, IL-8, TNF-α) mające bezpośredni i pośredni wpływ na degradacje tkanek przyzębia. Najlepiej udowodniony jest niekorzystny wpływ TNF-α na stan tkanek przyzębia. Badania Lundina i wsp. [16] na grupie młodych pacjentów (wiek 13-24 lat) wykazały, iż stężenie TNF-α w płynie szczeliny dziąsłowej koreluje z wysokim BMI u pacjentów otyłych, gdzie wskaźnik masy ciała był równy lub większy od 40 (BMI 40). Podwyższony poziom tej cytokiny obserwowano u wszystkich badanych, także w grupie bez choroby przyzębia, co sugeruje, że TNF-α znajdujący się w płynie szczeliny dziąsłowej pochodzi u osób otyłych z adipocytów. Potwierdzają to dotychczasowe doniesienia traktujące otyłość jako przewlekły proces zapalny. Obecność TNF-α w płynie szczeliny dziąsłowej u młodych, otyłych osób bez objawów periodontopatii w chwili badania może prowadzić do pogorszenia stanu tkanek przyzębia w przyszłości. Te same badania nie wykazały natomiast wzrostu stężenia IL-8 w płynie szczeliny dziąsłowej w grupie młodych, otyłych pacjentów [16, 22]. W przypadku otyłości trzewnej wzrasta poziom inhibitora aktywatora plazminogenu in- 653

D. Gałecka-Wanatowicz, M. Chomyszyn-Gajewska Czas. Stomatol., dukujący proces aglutynacji krwi i powodujący wzrost ryzyka choroby niedokrwiennej i miażdżycy naczyń [30]. Ten sam inhibitor aktywatora plazminogenu powoduje zmniejszenie przepływu krwi w tkankach przyzębia, co sprzyja rozwojowi stanów zapalnych tych tkanek. Zresztą wpływ układu aktywatora plazminogenu na stany zapalne dziąseł został już dawno udowodniony [15, 30]. Jednym z najlepiej poznanych peptydów wydzielanych przez adipocyty jest leptyna. Leptyna wydaje się mieć duży wpływ na rozwój chorób przyzębia. Ten hormon peptydowy stymuluje układ immunologiczny do uwalniania cytokin (TNF-α i IL-6) powodując aktywację osteoklastów, co zapoczątkowuje destrukcję kości wyrostka zębodołowego) i proces fagocytozy, za który odpowiedzialne są makrofagi. Leptyna bierze także udział w procesach przebudowy kości i jak wykazują liczne doniesienia jest obecna zarówno w przypadku zdrowych jak i objętych stanem zapalnym dziąseł, zaś spadek jej stężenia towarzyszy wzrostowi głębokości kieszonki przyzębnej [5, 10, 16]. Kolejnym ważnym zagadnieniem wydaje się ocena wpływu otyłości na wyniki leczenia periodontologicznego. Takie badania objęły ponad 300 osobową grupę pacjentów ze schorzeniami układu sercowo-naczyniowego. Po oznaczeniu statusu periodontologicznego (głębokość kieszonek-pd, krwawienie przy zgłębnikowaniu-bop i poziom przyczepu łącznotkankowego-cal), określano poziom CRP w surowicy (norma<1mg/l) oraz stężenie Il-1β w płynie szczeliny dziąsłowej [19]. Pacjentów podzielono na dwie grupy: z prawidłową wagą i z otyłością. Wdrożone leczenie periodontologiczne (profilaktyka i profesjonalne zabiegi higieniczne) poprawiło stan tkanek przyzębia (redukcja głębokości kieszonek oraz krwawienia przy zgłębnikowaniu) ale nie wpłynęło znacząco na obniżenie poziomu Il-1β w płynie szczeliny dziąsłowej. W grupie osób z prawidłową wagą poziom CRP uległ zmniejszeniu już po zastosowaniu zabiegów profilaktycznych, zaś w grupie otyłych pomimo profesjonalnego leczenia periodontologicznego, pozostał na tym samym, wysokim poziomie (>3 mg/l). Obniżenie poziomu CRP, które zwykle następuje po niechirurgicznym leczeniu chorób przyzębia, w przypadku chorych z nadwagą i otyłością było niewielkie. Aktywne adipocyty powodują podwyższenie stężenia mediatorów zapalnych i niwelują efekt leczenia periodontologicznego [19]. Podsumowanie Czy otyłość wpływa na rozwój chorób tkanek przyzębia? Trudno o jednoznaczną odpowiedź. Periodontopatia to przewlekły stan zapalny, wywołany przez bakterie Gram-ujemne występujące w płytce nazębnej poddziąsłowej, będący efektem zaburzenia równowagi pomiędzy oddziaływującymi na tkanki przyzębia drobnoustrojami a mechanizmami obronnymi gospodarza, które z kolei modyfikowane są przez czynniki ryzyka. Jednym z takich czynników może okazać się otyłość. Piśmiennictwo 1. Al-Zahrani M, Bissada N, Borawski E: Obesity and periodontal disease in young, middle-aged, and older adults. J Periodontol 2003, 74: 610-615. 2. Al-Zahrani M, Bissada N, Borawski E: Periodontitis and three health-enhancing behaviors: maintaining normal weight, engaging in recommended level of exercise, and consuming a high-quality diet. J Periodontol 2005, 76: 610-615. 3. Amar S, Zhou Q, Shaik-Dasthagirisaheb Y, Leeman S: Diet-induced obesity in mice cau- 654

2009, 62, 8 Otyłość a tkanki przyzębia ses changes in immune responses and bone loss manifested by bacterial challenge. PNAS 2007, 104: 20466-20471. 4. Borrell L N, Papapanou P N: Analytical epidemiology of periodontitis. J Clin Periodontol 2005, 32: 132-158. 5. Cock T A, Auwerx J: Leptin: cutting the fat of the bone. Lancet 2003, 362: 1572-1574. 6. Cutler C W, Iacopino A M: Periodontal disease: links with serum lipide/trigliceryde levels? Review and new data. J Int Acad Periodontol 2003, 5: 47-51 7. Dalla Vecchia C F, Susin C, Rosing C, Oppermann R, Albandar J: Overweight and obesity as risk indicators for periodontitis in adults. J Periodontol 2005, 76:1721-1728. 8. Ekuni D, Yamamoto T, Koyama R, Tsuneishi M, Naito K, Tobe K: Relationship between body mass index and periodontitis in young Japanese adults. J Periodont Res 2008, 43: 417-421. 9. Forsythe L K, Wallace J M, Livingstone M B: Obesity and inflammation: the effects of weight loss. Nutr Res Rev 2008, 21: 117-133. 10. Genco R, Grossi S, Ho A, Nishimura F, Murayama Y: A proposed model linking inflammation to obesity, diabetes, and periodontal infections. J Periodontol 2005, 76: 2075-2084. 11. Grossi S G: Treatment of periodontal disease and control of diabetes: an assessment of the evidence and need for future research. Ann Periodontol 2001, 6: 138-145. 12. Johnson R B, Serio F G: Leptin within healthy and diseased human gingival. J Periodontol 2001, 72: 1254-1257. 13. Khader Y S, Bawadi H A,Haroun T F, Alomari M, Tayyem R F: The association between periodontal disease and obesity among adults in Jordan. J Clin Periodontol 2009, 36: 18-24. 14. Linden G, Patterson C, Evans A, Kee F: Obesity and periodontitis in 60-70-year-old men. J Clin Periodontol 2007, 34: 461-466. 15. Loshe W, Karapetow F, Pohl A, Pohl E, Kocher T: Plasma lipid and blood glucose levels in patient with destructive periodontal disease. J Clin Periodontol 2000, 27: 537-541. 16. Lundin M, Yucel-Lindberg T, Dahllof G, Marcus C: Correlation between TNFα in gingival crevicular fluid and body mass index in obese subjects. Acta Odontol Scand 2004, 62: 273-277. 17. Mathus-Vliegen E, Nikkel D, Brand H S: Oral aspects of obesity. Int Dent J 2007, 57: 249- -256. 18. Nishimura F, Iwamoto Y, Mineshiba J, Shimizu A, Soga Y: Periodontal disease and Diabetes Mellitus: The role of Tumor Necrosis Factorα in a 2-way relationship. J Periodontol 2003, 74: 97-102. 19. Offenbacher S, Beck J D, Moss K, Mendoza L, Paquette J D, Barrow D A, Couper D J, Stewart D D, Falkner K L, Graham S P, Grossi S, Gunsolleg J C, Madden T, Maupome G, Trevisan M, Van Dyke T E, Genco R J: Results from the periodontitis and vascular events (PAVE) study: A pilot multicentered, randomized, controlled trial to study effects of periodontal therapy in a secondary prevention model of cardiovascular disease. J Periodontol 2009, 80: 190-201. 20. Rasouli N, Kern P A: Adipocytokines and metabolic complications of obesity. J Clin Endocrinol Metab 2008, 93: 64-73. 21. Saito T: Obesity may be associated with periodontitis in ederly men. J Evid Base Dent Pract 2008, 8: 97-98. 22. Saito T, Shimazaki Y: Metabolic disorders related to obesity and periodontal diseases. Periodontology 2000 2007, 43: 254-266. 23. Saito T, Murakami M, Shimazaki Y, Matsumoto S: The extend of alveolar bone loss is associated with impaired glucose tolerance in Japanese man. J Periodontol 2006, 40: 392- -397. 24. Saito T, Shimazaki Y, Kiyohara Y, Kubo M, Iida M, Yamashita Y: Relationship between obesity, glucose tolerance, and periodontal disease in Japanese women: the Hisayama study. J Periodont Res 2005, 40: 346-353. 655

D. Gałecka-Wanatowicz, M. Chomyszyn-Gajewska Czas. Stomatol., 25. Sheiham A, Steele J, Marcenes W, Finch S: The relationship between oral health status and Body Mass Index among older people: a national survey of older people in Great Britain. Brit Dent J 2002, 192: 703-706. 26. Szczeklik A: Choroby wewnętrzne. Medycyna Praktyczna, Kraków 2005, str. 1222-1225. 27. Wood N, Johson R, Streckfus C: Comparison of body composition and periodontal disease using nutritional assessment techniques: Third National Health and Nutrition Examination Survey (NHANES III). J Clin Periodontol 2003, 30:321-327. 28. Wozniak S E, Gee L L, Wachtel M S, Frezza E E: Adipose tissue: the new endocrine organ? A review article. Dig Dis Sci 2009, 54, 9:1847-1856. 29. Yalda B, Offenbacher S, Collins J G: Diabetes as a modifier of periodontal expression J Periodontol 2000 1994,6:37-49. 30. Ylöstalo P, Suominen-Taipale L, Reunanen A., Knuuttila M: Association between body weight and periodontal infection. J Clin Periodontol 2008, 35:297-304. Otrzymano: dnia 5.II.2009 r. Adres autorek: 31-155 Kraków, ul. Montelupich 4 Tel./Fax: 012 4245420 e-mail: d.wanatowicz@op.pl 656