Temperaturowa determinacja płci, zmiana klimatu a ochrona gadów

Tomasz Skawiński 1 Temperaturowa determinacja płci, zmiana klimatu a ochrona gadów Temperature-dependent sex determination, climate change and reptile conservation Słowa kluczowe: determinacja płci, hatteria, żółw błotny, zmiany klimatu, ochrona Keywords: sex determination, tuatara, European pond turtle, climate change, conservation U gadów występuje znacznie większa różnorodność sposobów determinacji płci niż u pozostałych grup owodniowców: ptaków i ssaków, które charakteryzują się wyłącznie genetyczną determinacją płci. Gady cechują się występowaniem zarówno genetycznej, jak i środowiskowej determinacji płci, w której o płci potomstwa decydują czynniki środowiskowe, w szczególności temperatura (taki rodzaj nazywany jest temperaturową determinacją płci). Temperaturowa determinacja płci występuje we wszystkich głównych liniach ewolucyjnych współczesnych gadów: łuskonośnych, żółwi, krokodyli i sfenodontów. W dwóch ostatnich jest to jedyny typ determinacji płci (Sarre i in. 2004). Wielu autorów uważało, że genetyczna i temperaturowa determinacja płci są całkowicie od siebie odrębne, jednak nowsze badania wykazują, że w rzeczywistości determinacja płci jest procesem bardziej złożonym i zależy od stopnia udziału zarówno czynników genetycznych, jak i temperatury (Sarre i in. 2004). Obecnie znane są trzy typy temperaturowej determinacji płci: MF (male female), w którym przy niskich temperaturach wykluwają się wyłącznie samce, a po przekroczeniu wartości progowej wykluwa się coraz więcej samic (aż do 100%), FM (female male), gdzie występuje sytuacja odwrotna (wraz ze wzrostem temperatury wykluwa się coraz więcej samców), oraz FMF (female male female), w którym samice wykluwają się przy wartościach najmniejszych i największych, a samce pośrednich (np. Mitchell i in. 2006, Mitchell i Janzen 1 Uniwersytet Wrocławski, Wydział Nauk Biologicznych, biologia, ul. Kuźnicza 35, 50-138 Wrocław, tomasz.skawinski@o2.pl 25

2010). Z tego powodu ocieplenie klimatu może prowadzić do istotnych zmian demograficznych, polegających na zaburzonym stosunku płci wpływ klimatu może być szczególnie widoczny w przypadku żółwi morskich (Hawkes i in. 2009) i hatterii (Mitchell i in. 2008). Hatterie (Sphenodon) są jedynymi żyjącymi współcześnie przedstawicielami sfenodontów. Zasiedlają Nową Zelandię i okoliczne wyspy. Na wyspie North Brother w Cieśninie Cooka występuje populacja hatterii (przez niektórych uznawana za odrębny gatunek Sphenodon guntheri), która jest najbardziej zagrożona zmianami klimatycznymi. Hatterie cechują się najrzadszym typem temperaturowej determinacji płci FM (Mitchell i in. 2006), więc ocieplenie klimatu skutkować będzie większą liczbą wykluwających się samców. W 2002 roku opisano strukturę populacji hatterii z North Brother (Nelson i in. 2002): ponad 60% osobników stanowiły samce. Obserwację tę potwierdziły również późniejsze badania uwzględniające większą liczbę osobników łącznie obejmujące prawdopodobnie ponad 75% zwierząt należących do tej populacji (Mitchell i in. 2008, Mitchell i in. 2010). Hatterie są zwierzętami bardzo długowiecznymi i rozmnażającymi się powoli samice z populacji z North Brother składają średnio od trzech do ośmiu jaj co dziewięć lat. Symulacje sugerują, że przy takim tempie rozrodu populacja hatterii, w której samce stanowią nie więcej niż trzy czwarte wszystkich nowo wyklutych osobników, może istnieć ponad dwa tysiące lat, jednak gdy procentowy udział samców w lęgu osiągnie 85%, populacja wyginie po około trzystu latach, czyli ośmiu pokoleniach. Prawdopodobnie główną przyczyną obecnego zaburzenia proporcji płci w populacji hatterii z North Brother jest większa śmiertelność wśród młodocianych samic niż samców, choć czynniki klimatyczne również mogły odegrać w tym procesie pewną rolę (Mitchell i in. 2010). Niezależnie od tego, ocieplenie klimatu pozostaje istotnym zagrożeniem dla tej populacji modele zakładające największe ocieplenie wskazują, że w 2085 roku może dojść do sytuacji, w której wszystkie nowo wyklute osobniki będą płci męskiej (Mitchell i in. 2010). Obserwowano, że w przypadku wystąpienia zaburzeń proporcji płci pewne zwierzęta dostosowują swoje zachowania rozrodcze tak, by wyrównać stosunek płci, np. poprzez zmianę czasu rozrodu, miejsca zakładania gniazda (np. Hulin i in. 2009) czy krótsze wygrzewanie się przez ciężarne samice (np. Robert i in. 2003). By zredukować negatywny wpływ ocieplenia klimatu (przy założeniu maksymalnego spośród przewidywanych przyrostu temperatury), hatterie musiałyby zacząć składać jaja blisko trzy miesiące wcześniej niż obecnie wydaje się to bardzo mało prawdopodobne, gdyż pomijając inne przeszkody tego typu adaptacje zwykle następują powoli. Niski poziom heterozygotyczności mikrosatelitarnej u hatterii z North Brother sugeruje, że potencjał ewolucyjny tej 26

populacji (np. do zmian mikroewolucyjnych w wysokości temperatury progowej ) jest ograniczony (Mitchell i in. 2008, Mitchell i in. 2010). Z tego powodu planuje się przeprowadzenie wspomaganej migracji (assisted migration) hatterii z North Brother na tereny, na których mogłyby przetrwać ocieplenie (Miller i in. 2012). Dotychczas zajmowano się przede wszystkim wpływem zmian klimatu na gatunki gadów globalnie zagrożonych wyginięciem, jednak klimat może również wywierać wpływ na poszczególne zwłaszcza izolowane populacje liczniejszych gatunków. Występującym w Polsce gadem wykazującym temperaturową determinację płci jest żółw błotny (Emys orbicularis). Gatunek ten zasiedla głównie nizinne stawy, starorzecza itd. W Polsce, gdzie przebiega północna granica jego zasięgu, występują głównie niewielkie, izolowane populacje (Mitrus i Zemanek 2000). Żółwie błotne w Polsce odbywają trwający około dwóch tygodni okres godowy od końca kwietnia do początku maja. Jaja składane są około miesiąc po kopulacji, czyli zwykle od końca maja do połowy czerwca. Samice wybierają miejsca lęgowe z dość twardą glebą i silnie nasłonecznione (Mitrus i Zemanek 2000). Stopień przywiązania samic do miejsc składania jaj jest zmienny międzyosobniczo niektóre z samic są do nich silnie przywiązane, podczas gdy inne zmieniają je, gdy te stają się zbyt zacienione (Mitrus 2006). U żółwi przejściowy zakres temperatury (TRT), czyli taki, w którym wykluwają się zarówno samce, jak i samice, jest wąski i wynosi niewiele ponad 1 C (Mrosovsky i Pieau 1991, Delmas i in. 2008). Oznacza to, że już stosunkowo nieznaczny przyrost temperatury w okresie kluczowym dla determinacji płci zarodka może prowadzić do bardzo istotnych zaburzeń w proporcji płci potomstwa. Gatunki z szerokim zakresem przejściowym prawdopodobnie mogą również szybciej przystosować się do zmian klimatycznych (Hulin i in. 2009). Temperatura progowa u żółwi błotnych wynosi około 28,5 C, natomiast powyżej 29,5 C wykluwają się wyłącznie samice (Mrosovsky i Pieau 1991, Delmas i in. 2008, Hulin i in. 2009). W ostatnich kilkudziesięciu latach zaobserwowano wzrost średniej temperatury w maju, czerwcu i lipcu w granicach od 0,5 C w czerwcu, przez niespełna 2 C w lipcu, do ponad 2 C w maju (Kirschenstein i Baranowski 2009). Opisywano sytuacje, kiedy w chłodniejsze lata zarodki żółwi nie były w stanie ukończyć rozwoju i zamierały (Mitrus i Zemanek 2000), jednak obecnie praktycznie już one nie występują w latach 1998 2011 żółwie skutecznie rozmnażały się co roku (Mitrus i in. 2012), co wskazuje, że współczesne zmiany klimatu mogą mieć pewien wpływ na biologię rozrodu żółwi błotnych. W przypadku polskich żółwi błotnych szczególnie istotna jest ochrona reliktowej linii ewolucyjnej IIb (Prusak i in. 2012). Jako taka, linia IIb może być w znacznie większym stopniu narażona na negatywny wpływ zmian klimatycznych (tabela 1., Mitchell i in. 2010). 27

Tabela 1. Model oceny stopnia zagrożenia danego gatunku/populacji przez zmiany klimatyczne (im więcej punktów, tym jest on wyższy) według poszczególnych kategorii, na podstawie Mitchell i Janzena (2010). Dane dotyczące odziedziczalności (J, K) dla żółwia błotnego w oparciu na Chrysemys picta (Emydidae) oraz punktacja dla hatterii za Mitchell i Janzenem (2010). A Zmienność systemów determinacji płci B Typ TSD C Zakres TRT D Długość pokolenia E Strefa klimatyczna F Fragmentacja siedlisk G Liczba dorosłych osobników H Zmienność genetyczna I Możliwość dyspersji J Odziedziczalność temperatury K Odziedziczalność zachowań Występowanie i TSD, i GSD GSD u gatunków z tego samego rodzaju TSD u wszystkich blisko spokrewnionych Hatteria z North Brother (Sphenodon punctatus albo S. guntheri) Żółw błotny (Emys orbicularis) Żółw błotny reliktowa linia IIb 3 3 3 FMF MF 2 2 FM 3 >5 C >1 <5 C 2 2 <1 C 3 1 5 lat 6 19 lat 2 2 >20 lat 3 Umiarkowana 1 1 1 Subtropikalna Równikowa Niewielka Średnia 2 Duża 3 3 (?) >10 000 1 >250 <2500 2 <250 3 (?) Wysoka Średnia 2 Niska 3 3 (?) Duża Ograniczona 2 Bardzo ograniczona 3 3 (?) Znaczna Umiarkowana 2 (?) 2 (?) Niedziedziczne Znaczna Umiarkowana Niedziedziczne 3 (?) 3 (?) 28

Mimo wszystko wydaje się, że przynajmniej na razie wpływ zmian klimatu na zaburzenia proporcji płci w lęgach żółwi błotnych w Polsce jest bardzo niewielki, o ile jakikolwiek (choć nie można z całą pewnością wykluczyć jego istnienia). Ponadto jedną z metod ochrony gatunku jest zbieranie jaj i inkubowanie ich w niewoli (Mitrus 2000), co pozwala kontrolować proporcje płci wśród wylęgających się młodych. Badanie, czy wystąpiły pewne zjawiska mogące być efektami zmian klimatycznych (takie jak nierównomierny udział płci lub zmiany behawioralne będące potencjalnymi adaptacjami do takich zmian np. przesunięcie okresu składania jaj czy zwiększenie udziału zacienionych miejsc gniazdowych (Mitrus 2006)) ma jednak sens, gdyż może przyczynić się nie tylko do rozpoznania ewentualnych zagrożeń dla gatunku, ale też ogólnie do lepszego poznania jego biologii. Temperaturowa determinacja płci prawdopodobnie powstała bardzo wcześnie w ewolucji gadów, a dla krokodyli, sfenodontów i żółwi może być cechą ancestralną. Jednak u tych ostatnich prawdopodobnie co najmniej kilkukrotnie dochodziło do jej utraty (Janzen i Krenz 2004). Oznacza to, że gatunki z temperaturową determinacją płci przetrwały przynajmniej kilka globalnych kryzysów, takich jak m.in. wymierania permskie i kredowe, oraz okresów o temperaturze znacznie wyższej niż współczesna, jak np. w trakcie paleoceńskoeoceńskiego maksimum termicznego (Hutchison 1998, Markwick 1998) czy gwałtownego ocieplenia klimatu w plejstocenie, po młodszym dryasie (Mitchell i Janzen 2010). Wydaje się, że w niektórych z nich radziły sobie nawet lepiej niż gatunki z genetyczną determinacją płci (Silber i in. 2011), więc może poradzą sobie i z obecnymi zmianami klimatycznymi. PODZIĘKOWANIA Dziękuję dr. Bartoszowi Borczykowi (Uniwersytet Wrocławski) za pomocne uwagi dotyczące tekstu. Summary In reptiles there is a wide diversity of sex determination mechanisms. In many reptile species sex is determined by environmental factors, such as temperature. Temperature-dependent sex determination occurs in all main lineages of recent reptiles: squamates, turtles, crocodylians, and sphenodontians. Moreover, it is the only mechanism of sex determination in all extant crocodylians and the only extant sphenodontian the tuatara. Recently it was observed that climate warming leads to significantly skewed sex ratio in some reptile populations, most notably the 29

endangered Brother s Island tuatara (classified as a distinct species, Sphenodon guntheri, by some authors). It is predicted that under the most pessimistic models about 2085 only males would hatch in that population. Here, I discuss the possibility whether such phenomenon may occur in the Polish populations of the European pond turtle (Emys orbicularis), a species of freshwater turtle with temperature-dependent sex determination. It seems unlikely that at least for now climate warming would significantly alter sex ratio in European pond turtle especially given the fact that the eggs are often collected and incubated in captivity. However, it cannot be excluded that in some populations the sex ratio would be skewed as a result of higher temperature during embryogenesis. Literatura Delmas V., Prevot-Julliard A.-C., Pieau C., Girondot M. 2008. A mechanistic model of temperature-dependent sex determination in a chelonian: the European pond turtle. Functional Ecology 22: 84 93. Hawkes L.A., Broderick A.C., Godfrey M.H., Godley B.J. 2009. Climate change and marine turtles. Endangered Species Research 7: 137 154. Hulin V., Delmas V., Girondot M., Godfrey M.H., Guillon J.M. 2009. Temperaturedependent sex determination and global change: are some species at greater risk? Oecologia 160: 493 506. Hutchison J.H. 1998. Turtles across the Paleocene/Eocene epoch boundary in west-central North America. Strony 401 408 w: Aubry M.P., Lucas S.G., Berggren W.A. (red.). Late Paleocene-early Eocene climatic and biotic events in the marine and terrestrial records. Nowy Jork, Columbia University Press. Janzen F.J., Krenz J.G. 2004. Phylogenetics: which was first, TSD or GSD? Strony 121 130 w: Valenzuela N., Lance V.A. (red.). Temperature dependent sex determination in vertebrates. Waszyngton, Smithsonian Institution. Kirschenstein M., Baranowski D. 2009. Wahania roczne i tendencje zmian temperatury powietrza w Koszalinie. Słupskie Prace Geograficzne 6: 167 178. Markwick P.J. 1998. Fossil crocodilians as indicators of Late Cretaceous and Cenozoic climates: implications for using palaeontological data in reconstructing palaeoclimate. Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology 137: 205 271. Miller K.A., Miller H.C., Moore J.A., Mitchell N.J., Cree A., Allendorf F.W., Sarre S.D., Keall S.N., Nelson N.J. 2012. Securing the demographic and genetic future of tuatara through assisted colonization. Conservation Biology 26: 790 798. Mitchell N.J., Janzen F.J. 2010. Temperature-dependent sex determination and contemporary climate change. Sexual Development 4: 129 140. 30

Mitchell N.J., Nelson N.J., Cree A., Pledger S., Keall S.N., Daugherty C.H. 2006. Support for a rare pattern of temperature-dependent sex determination in archaic reptiles: evidence from two species of tuatara (Sphenodon). Frontiers in Zoology 3: 9. doi:10.1186/1742-9994-3-9. Mitchell N.J., Kearney M.R., Nelson N.J., Porter W.P. 2008. Predicting the fate of a living fossil: how will global warming affect sex determination and hatching phenology in tuatara? Proceedings of the Royal Society B 275: 2185 2193. Mitchell N.J., Allendorf F.W., Keall S.N., Daugherty C.H., Nelson N.J. 2010. Demographic effects of temperature-dependent sex determination: will tuatara survive global warming? Global Change Biology 16: 60 72. Mitrus S. 2000. Protection of European pond turtle Emys orbicularis (L.) in Poland. Stapfia 69: 119 126. Mitrus S. 2006. Fidelity to nesting area of the European pond turtle, Emys orbicularis (Linnaeus, 1758). Belgian Journal of Zoology 136: 25 30. Mitrus S., Zemanek M. 2000. Distribution and biology of Emys orbicularis (L.) in Poland. Stapfia 69: 107 118. Mitrus S., Najbar B., Kotowicz A. 2012. Frequency of successful reproduction and time of nest emergence of hatchlings of the European pond turtle in the northern part of its distribution area. Herpetological Journal 22: 235 239. Mrosovsky N., Pieau C. 1991. Transitional range of temperature, pivotal temperatures and thermosensitive stages for sex determination in reptiles. Amphibia-Reptilia 12: 169 179. Nelson N.J., Keall S.N., Pledger S., Daugherty C.H. 2002. Male-biased sex ratio in a small tuatara population. Journal of Biogeography 29: 633 640. Prusak B., Mitrus S., Najbar B., Pacholewska A., Deas A., Górecki G., Grzybowski G., Hryniewicz A., Wróblewski R., Grzybowski T. 2012. Identifying evolutionary lineages and hybrid individuals using mtdna and ndna markers: implications for conservation of Emys orbicularis in Poland. Strona 17 w: International workshop-conference: Research and conservation of European herpetofauna and its environment: Bombina bombina, Emys orbicularis, and Coronella austriaca. LIFE-Herpetolatvia; 08-09.10.2012. Daugavpils, Latvia. Robert K.A., Thompson M.B., Seebacher F. 2003. Facultative sex allocation in viviparous lizard Eulamprus tympanum, a species with temperature-dependent sex determination. Australian Journal of Zoology 51: 367 370. Sarre S.D., Georges A., Quinn A. 2004. The ends of a continuum: genetic and temperature-dependent sex determination in reptiles. BioEssays 26: 639 645. Silber S., Geisler J.H., Bolortsetseg M. 2011. Unexpected resilience of species with temperature-dependent sex determination at the Cretaceous-Palaeogene boundary. Biology Letters 7: 295 298. 31