Sytuacja epidemiologiczna jersiniozy (zakażenie jelitowe) w województwie kujawsko-pomorskim w latach 2011-2013

844 Probl Hig Epidemiol 2014, 95(4): 844-853 Sytuacja epidemiologiczna jersiniozy (zakażenie jelitowe) w województwie kujawsko-pomorskim w latach 2011-2013 Epidemiological situation of Yersiniosis (intestinal infection) in Kuyavian-Pomeranian province in 2011-2013 Jerzy Kasprzak, Ewa Domańska, Magdalena Małkińska-Horodyska Wojewódzka Stacja Sanitarno-Epidemiologiczna w Bydgoszczy Wprowadzenie. Rodzaj Yersinia obejmuje bakterie patogenne dla ludzi oraz zwierząt, a także szczepy niechorobotwórcze. Gatunki Yersinia enterocolitica i Y. pseudotuberculosis wywołują u człowieka odzwierzęcą chorobę zakaźną zwaną jersiniozą. Zakażenia jelitowe wywoływane bakteriami z rodzaju Yersinia stanowią istotny problem zdrowotny na całym świecie. Cel badań. Analiza zachorowań na zakażenia jelitowe wywoływane bakteriami z rodzaju Yersinia na terenie województwa kujawskopomorskiego w latach 2011-2013. Materiał i metody. W badaniach uwzględniono sporadyczne przypadki zachorowań na jersiniozę (zakażenie jelitowe) odnotowane w ramach nadzoru epidemiologicznego na terenie województwa kujawsko-pomorskiego w latach 2011-2013. Przypadki poddano analizie uwzględniając liczbę zachorowań oraz hospitalizacji, rozkład zachorowań w poszczególnych porach roku, płeć i wiek chorych, geograficzne rozmieszczenie na terenie województwa oraz drogi szerzenia się zakażenia. Wyniki. W kolejnych latach analizowanego przedziału czasu na terenie województwa kujawsko-pomorskiego odnotowano tendencję malejącą zarówno w liczbie zachorowań na jersiniozę (zakażenie jelitowe), jak i liczbie hospitalizacji. Zaobserwowano sezonowy rozkład zachorowań, którego szczyt przypadał na miesiące jesienne. Zachorowania częściej dotykały kobiet, niż mężczyzn, a dzieci stanowiły grupę najbardziej narażoną na dolegliwości ze strony przewodu pokarmowego. Wykazano dominującą rolę nośnika pokarmowego w drogach szerzenia się zakażenia. Wnioski. Sytuacja epidemiologiczna jersiniozy na terenie województwa kujawsko-pomorskiego w kolejnych latach ulegała poprawie. Zwiększony udział zachorowań w miesiącach jesiennych tłumaczyć można: psychrofilnymi właściwościami drobnoustroju, większą zapadalność wśród kobiet specyficznymi produktami żywnościowymi częściej przez nie konsumowanymi, najwyższy udział zachorowań wśród dzieci czynnikami fizjologicznymi i behawioralnymi, zaś dominującą rolę nośnika pokarmowego w drogach szerzenia się zakażenia faktem, że jest to typowa choroba przenoszona drogą pokarmową. Introduction. The Yersinia genus includes bacteria pathogenic for humans and animals and also non-pathogenic strains. The Yersinia enterocolitica and Y. pseudotuberculosis species cause Yersiniosis, a zoonotic infectious disease in humans. Intestinal infections caused by bacteria of the Yersinia genus make an essential health problem worldwide. Aim. To analyze the morbidity of intestinal infections caused by bacteria of the Yersinia genus in the Kuyavian-Pomeranian province between 2011-2013. Material & Method. The sporadic Yersiniosis cases (intestinal infections) noted under epidemiological surveillance in the Kuyavian-Pomeranian province between 2011-2013 were examined. The analysis was conducted, taking under consideration number of cases and hospitalizations, distribution of cases in different seasons of a year, patients gender and age, geographical distribution in province and mode of infection s transmission. Results. In subsequent years of the analyzed time period in the Kuyavian- Pomeranian province a decreasing trend in the number of Yersiniosis cases (intestinal infection) and hospitalizations was noted. A seasonal distribution with the peak in autumn months was observed. Yersiniosis more often occurred in women than men, and children were the most exposed to disorders of the digestive system. Moreover, the study showed the dominant role of food carrier in the mode of infection transmission. Conclusions. The epidemiological situation of Yersiniosis in the Kuyavian- Pomeranian province has improved in consecutive years. An increased participation of cases in autumn months can be explained by psychrophilic characteristics of pathogen, higher morbidity among women by specific food products consumed more often, the highest participation of cases among children by physiological and behavioral factors, and the dominant role of food carrier in the mode of infection transmission by fact that it is a typical foodborne illness. Key words: Yersiniosis, intestinal infection, Kuyavian-Pomeranian province Słowa kluczowe: jersinioza, zakażenie jelitowe, województwo kujawskopomorskie Probl Hig Epidemiol 2014, 95(4): 844-853 www.phie.pl Nadesłano: 06.11.2014 Zakwalifikowano do druku: 09.11.2014 Adres do korespondencji / Address for correspondence dr n. o zdr. inż. Jerzy Kasprzak Wojewódzka Stacja Sanitarno-Epidemiologiczna w Bydgoszczy ul. Kujawska 4, 85-790 Bydgoszcz tel. 52 373 2934, fax 52 345 9840, e-mail: wsse.bydgoszcz@pis.gov.pl

Kasprzak J i wsp. Sytuacja epidemiologiczna jersiniozy (zakażenie jelitowe) w województwie kujawsko-pomorskim... 845 Wstęp Jersinioza jest ostrą lub przewlekłą odzwierzęcą chorobą zakaźną wywoływaną przez bakterie z rodzaju Yersinia [1]. Spośród kilkunastu gatunków w obrębie tego rodzaju, za patogenne dla człowieka uważane są trzy: powodująca dżumę pałeczka Y. pestis oraz pałeczki Y. enterocolitica i Y. pseudotuberculosis wywołujące zaburzenia ze strony układu pokarmowego [2, 3]. W większości krajów europejskich dominującą rolę w zakażeniach jelitowych odgrywa Y. enterocolitica, podczas gdy w Europie północno-wschodniej znacznie częściej odnotowywane są zakażenia pałeczkami Y. pseudotuberculosis [4, 5]. W ostatnich latach na świecie obserwowany jest wzrost zakażeń pokarmowych powodowanych pałeczkami z rodzaju Yersinia, podczas gdy w krajach Unii Europejskiej (UE) obserwuje się stopniowy spadek zachorowań. Mimo to jersinioza stanowi obecnie w Europie trzecią, po kampylobakteriozie i salmonelozie, najczęściej odnotowywaną jednostkę chorobową wywołującą u ludzi zaburzenia ze strony układu pokarmowego [5-8]. Większość zachorowań w Europie to przypadki sporadyczne, a ogniska choroby przenoszonej drogą pokarmową, w których czynnikiem etiologicznym są pałeczki z rodzaju Yersinia, zdarzają się niezwykle rzadko [5, 9, 10]. Zachorowania występują na całym świecie we wszystkich strefach klimatycznych, jednak znacznie częściej spotykane są w klimacie umiarkowanym i chłodnym [1, 9, 11]. Co więcej, obserwuje się sezonowe różnice w liczbie zachorowań, z tendencją zwiększonego występowania późną jesienią i zimą [1]. Naturalnym rezerwuarem pałeczek z rodzaju Yersinia są zwierzęta zarówno dzikie, hodowlane, jak i towarzyszące [1, 12-14], choć źródłem zakażenia może być również woda i gleba zanieczyszczone odchodami zakażonych zwierząt [1, 14-17]. Do zakażenia dochodzi głównie drogą pokarmową w wyniku spożycia produktów pochodzenia zwierzęcego, roślinnego, a także owoców morza zanieczyszczonych pierwotnie lub wtórnie wskutek kontaktu ze skażonymi sprzętami i powierzchniami [1, 13, 18 21]. W związku z powyższym istotne jest, aby w celu zapobiegania zakażeniom pokarmowym informować ludzi zaangażowanych w produkcję, przetwarzanie i ostateczne przygotowywanie spożywanej żywności o konieczności stosowania właściwych praktyk higienicznych [9]. Ponadto, przy niedostatecznej higienie, może dojść także do zakażenia człowieka od zwierzęcia lub człowieka od człowieka drogą kontaktu bezpośredniego [7, 20]. Zachorowania dotykają wszystkich, jednakże istnieją pewne grupy ryzyka, jak: niemowlęta i dzieci poniżej 5 roku życia, osoby z obniżoną odpornością oraz osoby starsze, u których możliwość oraz częstość wystąpienia zakażenia jest znacznie wyższa niż u pozostałych [17, 21, 22]. Objawy kliniczne i przebieg choroby są różne w zależności od ogólnego stanu zdrowia, stanu odporności oraz wieku zakażonego organizmu, a także od patogennych właściwości drobnoustroju tj. zdolności do jego namnażania się w organizmie gospodarza oraz wytwarzania toksyn [3, 23]. U małych dzieci jersinioza przebiega najczęściej w postaci zapalenia jelit, którego głównymi objawami są biegunka, gorączka, bóle brzucha, czasem wymioty, podczas gdy u dorosłych występuje najczęściej w postaci rzekomowyrostkowej, objawiającej się ropnym, retikulocytarnym zapaleniem węzłów chłonnych krezki jelitowej [1, 3]. W większości przypadków choroba przebiega łagodnie i przyjmuje samoograniczający się charakter, stąd zwalczanie jej najczęściej sprowadza się do leczenia objawowego bez konieczności wdrożenia antybiotykoterapii [3, 10, 24]. Objawy kliniczne zakażenia pokarmowego pałeczkami z rodzaju Yersinia są mało specyficzne i zbliżone do zachorowań o innej etiologii, stąd do właściwego zdiagnozowania tej jednostki chorobowej niezbędne jest przeprowadzenie odpowiednich badań laboratoryjnych [3, 25]. Jednak w wielu krajach laboratoria medyczne nie prowadzą rutynowej diagnostyki w tym kierunku, stąd wiele przypadków jersiniozy nie zostaje rozpoznanych, a liczba odnotowanych zachorowań wciąż pozostaje zaniżona [26]. Cel badań Analiza epidemiologiczna zakażeń jelitowych wywoływanych przez pałeczki z rodzaju Yersinia, odnotowanych w latach 2011-2013 na terenie województwa kujawsko-pomorskiego. Materiał badawczy W pracy badaniem objęto przypadki zachorowań na zakażenie jelitowe wywołane przez pałeczki z rodzaju Yersinia odnotowane w ramach nadzoru epidemiologicznego nad chorobami zakaźnymi w województwie kujawsko-pomorskim w latach 2011 2013. Ocenę przeprowadzono na podstawie danych statystycznych pozyskanych z rocznych sprawozdań o zachorowaniach na choroby zakaźne, zakażeniach i zatruciach (druk MZ-56), przesyłanych do Wojewódzkiej Stacji Sanitarno-Epidemiologicznej w Bydgoszczy przez powiatowe stacje sanitarno-epidemiologiczne w ramach Programu Badań Statystycznych

846 Probl Hig Epidemiol 2014, 95(4): 844-853 Statystyki Publicznej oraz danych szczegółowych pozyskanych z raportów jednostkowych (wywiadów epidemiologicznych) zachorowań na jersiniozę (zakażenie jelitowe), nadesłanych przez powiatowe stacje sanitarno-epidemiologiczne z terenu województwa kujawsko-pomorskiego. Analizowano przypadki zachorowań sporadycznych, nie powiązanych z ogniskiem choroby przenoszonej drogą pokarmową. Wszystkie zachorowania, zgodnie z definicją przyjętą na potrzeby nadzoru epidemiologicznego w krajach UE spełniały kryterium przypadku potwierdzonego. Opis częstości występowania jersiniozy w województwie kujawsko-pomorskim w latach 2011-2013 obejmuje informację o izolowanych serotypach pałeczek Yersinia, liczbie zachorowań oraz hospitalizacji w poszczególnych latach, rozkładzie zachorowań w ciągu roku, strukturze wieku i płci chorych, geograficznym rozmieszczeniu zachorowań na terenie województwa oraz drogach szerzenia się zakażenia. Wyniki Analizie epidemiologicznej poddano przypadki zachorowań na jersiniozę (zakażenie jelitowe) na terenie województwa kujawsko-pomorskiego w latach 2011-2013. Wszystkie zachorowania potwierdzono laboratoryjnie, a dominującym czynnikiem etiologicznym w województwie był gatunek Y. enterocolitica, który odpowiadał za 96,2% wszystkich zachorowań. W analizowanym przedziale czasu na terenie województwa odnotowano 52 przypadki zakażeń jelitowych wywoływanych przez pałeczki z rodzaju Yersinia, co stanowiło 3,1% ogółu bakteryjnych zakażeń jelitowych w latach 2011-2013 (ogółem). W kolejnych latach udział tych zachorowań w grupie bakteryjnych zakażeń jelitowych spadał stanowiąc odpowiednio 6,4% w 2011 roku, 2,7% w 2012 r. oraz 1,3% w 2013 r. Ponadto od 2011 do 2013 roku obserwowano tendencję spadkową liczby zachorowań, gdzie liczba przypadków, w stosunku do właściwego roku poprzedniego, zmniejszyła się odpowiednio o 51,7% w 2012 r. i o 35,7% w 2013 r. Co więcej zmniejszał się udział chorych wymagających hospitalizacji z powodu jersiniozy od 89,7% ogółu chorych w 2011 r., poprzez 78,6% ogółu chorych w 2012 r. do 66,7% ogółu chorych w 2013 r. (ryc. 1). Dane epidemiologiczne przeanalizowano pod kątem występowania zachorowań w poszczególnych porach roku (ryc. 2). Zaobserwowano sezonowy rozkład zachorowań, którego szczyt odnotowano w miesiącach jesiennych (38,5% ogółu przypadków), szczególnie w miesiącu listopadzie (26,9% ogółu przypadków). Oceniając sytuację epidemiologiczną jersiniozy (zakażenie jelitowe) w latach 2011-2013 na terenie województwa kujawsko-pomorskiego, uwzględniono strukturę społeczną tj. płeć oraz wiek chorych. Zaobserwowano, że zakażenia pałeczkami z rodzaju Yersinia (ogółem) częściej dotykały kobiet i dziewcząt (57,7%) niż mężczyzn i chłopców (42,3%), jednakże udział zachorowań poszczególnych płci był różny w rożnych latach (tab. I). W 2011 r. liczba zachorowań obu płci była zbliżona, podczas gdy w latach kolejnych udział kobiet wzrastał stanowiąc w 2012 i 2013 roku odpowiednio 64,3% i 77,8% ogółu przypadków zarejestrowanych w województwie. 35 30 25 20 15 10 5 0 chorzy leczeni ambulatoryjnie chorzy wymagający hospitalizacji 2011 2012 2013 Ryc. 1. na jersiniozę (zakażenie jelitowe) na terenie województwa kujawsko-pomorskiego w latach 2011-2013 z uwzględnieniem liczby chorych wymagających hospitalizacji Fig. 1. Number of reported Yersiniosis (intestinal infection) cases in Kuyavian-Pomeranian province between 2011-2013 with number of patients requiring hospitalization 25 20 15 10 5 0 wiosna lato jesień zima Ryc. 2. Sezonowy rozkład zachorowań na jersiniozę (zakażenie jelitowe) w województwie kujawsko-pomorskim; dane skumulowane z lat 2011-2013 Fig. 2. Seasonal distribution of Yersiniosis (intestinal infection) cases in Kuyavian-Pomeranian province in different year s seasons; totaled data from 2011 to 2013 Tabela I. Jersinioza (zakażenie jelitowe) w województwie kujawsko-pomorskim w latach 2011-2013 z uwzględnieniem płci chorych Table I. Distribution of Yersiniosis (intestinal infection) cases by gender in Kuyavian-Pomeranian province between 2011-2013 2011 2012 2013 Razem Kobiety 14 (48,3%) 9 (64,3%) 7 (77,8%) 30 (57,7%) Mężczyźni 15 (51,7%) 5 (35,7%) 2 (22,2%) 22 (42,3%) Razem 29 14 9 52

Kasprzak J i wsp. Sytuacja epidemiologiczna jersiniozy (zakażenie jelitowe) w województwie kujawsko-pomorskim... 847 Z powodu jersiniozy (zakażenie jelitowe) znacznie częściej chorowały dzieci, niż osoby dorosłe. Zauważono pewną tendencję, zgodnie z którą wraz z wiekiem stopniowo zmniejszała się liczba zachorowań (ryc. 3). Szczególnie podatne na zakażenia były dzieci najmłodsze, poniżej 4 roku życia, których udział w ogóle zachorowań w latach 2011-2013 stanowił aż 75%, podczas gdy w najstarszej grupie wiekowej (65 lat i więcej) nie wykazano ani jednego przypadku. We wszystkich grupach wiekowych obserwowano spadek liczby zachorowań w kolejnych latach. Pomimo, że trend ten dotyczył również najmłodszych dzieci, niezmiennie ich udział w ogóle zachorowań w poszczególnych latach pozostawał najwyższy, stanowiąc odpowiednio 69,0% w 2011 r., 78,6% w 2012 r. oraz 88,9% w 2013 r. W przypadku dzieci w wieku 5 14 lat zarówno liczba zachorowań, jak i udział tej grupy wiekowej w ogóle przypadków w poszczególnych latach spadał, wynosząc odpowiednio 17,2% w 2011 r., 14,3% w 2012 r. i 11,1% w 2013 r. Liczba zachorowań wśród młodzieży i młodych dorosłych (15-24 lata) spadła w 2012 r. o połowę w stosunku do roku poprzedniego, podczas gdy w 2013 r. na terenie województwa nie odnotowano żadnych przypadków zachorowań w tej grupie wiekowej. Zmniejszający się udział zachorowań odnotowano także wśród osób w wieku 25-44 lata oraz 45-64 lata, w przypadku których zachorowania zarejestrowano tylko w 2011 r. (po 3,4% ogółu zachorowań). W latach 2011-2013 na terenie województwa kujawsko-pomorskiego nie odnotowano ani jednego przypadku zakażenia jelitowego wywoływanego pałeczkami z rodzaju Yersinia u osoby powyżej 65 roku życia. Analizie poddano geograficzny rozkład zachorowań na terenie województwa kujawsko-pomorskiego. W latach 2011-2013 zachorowania zarejestrowano w 9 powiatach województwa (ryc. 4), przy czym w czterech (bydgoskim, golubsko-dobrzyńskim, toruńskim i włocławskim) zachorowania odnotowywano w każdym roku analizowanego przedziału czasu. Najwięcej zachorowań zarejestrowano w powiecie toruńskim (44,2% wszystkich zachorowań na terenie województwa w latach 2011-2013), podczas gdy w powiatach inowrocławskim, nakielskim, radziejowskim, świeckim oraz tucholskim odnotowano po 1 przypadku (każdy po 1,9% ogółu zachorowań w województwie). Oceniając sytuację epidemiologiczną jersiniozy (zakażenie jelitowe) na terenie województwa kujawsko-pomorskiego w latach 2011-2013 przeanalizowano drogi szerzenia się zakażenia (ryc. 5). Na podstawie informacji zebranych w toku prowadzonego dochodzenia epidemiologicznego w związku ze zgłoszonymi zachorowaniami, domniemanymi (bez potwierdzenia laboratoryjnego) drogami szerzenia się zakażenia były: spożycie określonych produktów żywnościowych (nośników pokarmowych), kontakt ze zwierzętami, a także zarówno spożycie podejrzanego nośnika pokarmowego i niewykluczenie kontaktu ze zwierzętami. Na podstawie informacji pozyskanych z raportów jednostkowych (wywiadów epidemiologicznych) ustalono, że najczęściej do zakażenia dochodziło w następstwie spożycia określonych produktów żywnościowych (nośników pokarmowych). Tę drogę szerzenia się zakażenia powiązano z wystąpieniem największej liczby zachorowań (55,8% ogółu przypadków). Również w poszczególnych, analizowanych latach spożycie nośnika pokarmowego związane było z największą liczbą zachorowań i stanowiło 62,1%, 42,8%, 55,6% żniński włocławski wąbrzeski tucholski toruński świecki sępoleński rypiński radziejowski nakielski mogileński lipnowski inowrocławski grudziądzki golubsko-dobrzyński chełmiński bydgoski brodnicki aleksandrowski Ryc. 3. Geograficzny rozkład zachorowań na jersiniozę (zakażenie jelitowe) na terenie województwa kujawsko-pomorskiego w latach 2011-2013 Fig. 3. Geographical distribution of Yersiniosis (intestinal infection) cases in Kuyavian-Pomeranian province between 2011-2013 45 40 35 30 25 20 15 10 5 0 2013 2012 2011 0 5 10 15 20 25 2013 2012 2011 0-4 5-14 15-24 25-44 45-64 65 Ryc. 4. Jersinioza (zakażenie jelitowe) na terenie województwa kujawsko-pomorskiego w latach 2011-2013 z uwzględnieniem wieku chorych Fig. 4. Distribution of Yersiniosis (intestinal infection) cases by age in Kuyavian-Pomeranian province between 2011-2013

848 Probl Hig Epidemiol 2014, 95(4): 844-853 ogółu przypadków odpowiednio w latach 2011, 2012 i 2013. Pomimo, że na kontakt ze zwierzętami narażonych było 36,5% chorych, tylko 5,8% wśród wszystkich chorych w latach 2011-2013 (ogółem) powiązało to z wystąpieniem zakażenia. W 2011 roku na terenie województwa kujawsko-pomorskiego nie odnotowano zachorowań szerzących się drogą kontaktu ze zwierzętami, podczas gdy w 2012 r. udział zachorowań stanowił 14,3%, a w 2013 r. zmniejszył się stanowiąc 11,1% ogółu zachorowań. W sytuacji, kiedy na wystąpienie zachorowań wpływ miało zarówno spożycie podejrzanego nośnika pokarmowego i niewykluczenie kontaktu ze zwierzętami, drogę szerzenia się zakażenia określono jako nośnik pokarmowy + kontakt ze zwierzętami (17,3% ogółu przypadków w latach 2011-2013). Udział tego rodzaju zachorowań był różny w różnych latach analizy stanowiąc w latach 2011, 2012 i 2013 odpowiednio 6,9%, 35,7% i 22,2%. Ponadto w przypadku 21,2% ogółu zachorowań w latach 2011-2013, nie udało się ustalić źródła i dróg szerzenia się zakażenia (31% przypadków zachorowań w 2011 roku, 7,1% w 2012 r. oraz 11,1% w 2013 r.). Dokładnej analizie poddano podejrzane nośniki pokarmowe, które podzielono na trzy kategorie: owoce i warzywa, mięso i wyroby mięsne oraz mleko i przetwory mleczne (ryc. 6). Największą liczbę zachorowań powiązano ze spożyciem produktów pochodzenia roślinnego, tj. niemytych lub niedokładnie umytych owoców i warzyw, które stanowiły w latach 2011-2013 ogółem 65,5% zachorowań związanych ze spożyciem podejrzanego nośnika pokarmowego (odpowiednio 61,1% w 2011 roku, 83,3% w 2012 r. oraz 60,0% w 2013 r.) oraz 36,5% ogółu zachorowań w analizowanym przedziale czasu (odpowiednio 37,9% w 2011 roku, 35,7% w 2012 r. oraz 33,3% w 2013 r.). Mięso oraz wyroby mięsne w latach 2011-2013 ogółem stanowiły 24,1% zachorowań powiązanych ze spożyciem podejrzanego nośnika pokarmowego (odpowiednio 33,3% w 2011 roku, 16,7% w 2012 r., podczas gdy w 2013 r. nie odnotowano takich przypadków) oraz 13,5% ogółu zachorowań w latach 2011-2013 (odpowiednio 20,7% w 2011 roku oraz 7,1% w 2012 r.). Udział zachorowań będących konsekwencją spożycia mleka i jego przetworów w latach 2011-2013 ogółem stanowił 10,4% przypadków związanych ze spożyciem podejrzanego nośnika pokarmowego (odpowiednio 5,6% w 2011 roku, w 2012 r. nie odnotowano takich przypadków, podczas gdy w 2013 r. udział ten stanowił 40,0%) oraz 5,8% ogółu zachorowań (odpowiednio 3,5% w 2011 roku oraz 22,3% w 2013 r.). 35 30 25 20 15 10 5 0 nośnik pokarmowy kontakt ze zwierzętami nośnik pokarmowy + kontakt ze zwierzętami 2013 2012 2011 nieustalone Ryc. 5. Drogi szerzenia się zakażenia jelitowego wywołanego przez bakterie z rodzaju Yersinia na terenie województwa kujawsko-pomorskiego w latach 2011-2013 Fig. 5. Modes of transmission of intestinal infection caused by gramnegative bacteria of Yersinia genus in Kuyavian-Pomeranian province between 2011-2013 20 18 16 14 12 10 8 6 4 2 0 mleko i przetwory mleczne mięso i wyroby mięsne owoce i warzywa 2011 2012 2013 Ryc. 6. Jersinioza (zakażenie jelitowe) na terenie województwa kujawsko-pomorskiego w latach 2011-2013 z uwzględnieniem nośnika pokarmowego, będącego źródłem zakażenia Fig. 6. Distribution of Yersiniosis (intestinal infection) cases in Kuyavian- Pomeranian province between 2011-2013 with food carrier being a source of infection Dyskusja Zakażenia jelitowe wywoływane pałeczkami z rodzaju Yersinia stanowią istotny problem zdrowotny na świecie. Pomimo, że w krajach rozwiniętych drobnoustroje te izolowane są u 1-4% ludzi wykazujących objawy ze strony przewodu pokarmowego, epidemiologia zakażeń jelitowych przez nie wywoływanych jest jak dotąd mało poznana [11, 26]. Istnieje również podejrzenie, że przedstawiane liczby zachorowań nie odzwierciedlają faktycznego stanu, ponieważ ze względu na mało swoiste objawy kliniczne zachorowań, diagnostyka jest szczególnie trudna i jersinioza często bywa mylnie rozpoznawana [6, 16]. Ponadto przez wzgląd na niską wrażliwość metod wykrywania pałeczek z rodzaju Yersinia, czynniki związane z epidemiologią tych zachorowań, takie jak źródło zakażenia czy drogi szerzenia nadal nie są do końca poznane [10].

Kasprzak J i wsp. Sytuacja epidemiologiczna jersiniozy (zakażenie jelitowe) w województwie kujawsko-pomorskim... 849 Jersinioza (zakażenie jelitowe) u ludzi, szczególnie w krajach europejskich, powodowana jest głównie przez gatunek Y. enterocolitica, co znalazło potwierdzenie zarówno w naszej analizie, jak i pracach innych autorów [12, 27, 28], gdzie patogen ten odpowiedzialny był za wystąpienie ponad 90% wszystkich zachorowań. Sytuacja epidemiologiczna na terenie województwa kujawsko-pomorskiego związana z zakażeniami jelitowymi powodowanymi przez pałeczki z rodzaju Yersinia w ciągu ostatnich lat uległa poprawie i bardzo dokładnie odzwierciedlała trend panujący na terenie całego kraju. Udział zachorowań na jersiniozę (zakażenie jelitowe) zarówno na terenie województwa, jak i całego kraju w latach 2011-2013 (ogółem), stanowił około 3% ogółu bakteryjnych zakażeń jelitowych odnotowanych na właściwym obszarze terytorialnym [29-31], a w kolejnych latach analizy w obydwu przypadkach zmniejszał się. Pewną prawidłowość zaobserwowano również w przypadku liczby zachorowań, gdzie zarówno w województwie, jak i całym kraju, w kolejnych latach analizowanego przedziału czasu liczba ta stopniowo się zmniejszała [29-31]. Istotny spadek zachorowań w ostatnich latach odnotowano również w niektórych krajach UE, m.in. w Austrii, Belgii, Czechach, Niemczech, Grecji, Portugalii, Wielkiej Brytanii, Słowenii, Hiszpanii i Szwecji [27] oraz w USA [32]. Liczba osób chorych skierowanych do szpitala z roku na rok zmniejszała się, mimo to zarówno na terenie województwa kujawsko-pomorskiego, jak i całego kraju, udział chorych wymagających hospitalizacji stanowił w każdym z analizowanych lat ponad 50% ogółu przypadków [29-31], podczas gdy w pracy Rosner i wsp. [33] 17% ogółu chorych wymagało specjalistycznego leczenia szpitalnego. Wysoki odsetek chorych wymagających hospitalizacji może świadczyć o dużej zjadliwości tych patogenów [33]. W przeciwieństwie do innych chorób odzwierzęcych związanych z zaburzeniami ze strony przewodu pokarmowego, np. salmonelozy czy kampylobakteriozy, których szczyt zachorowań przypada na miesiące letnie, jersiniozę częściej odnotowuje się w chłodniejszych porach roku [33]. W badaniach El Qouga i wsp. [34] oraz Fenwick [28] najwięcej zachorowań obserwowano w miesiącach zimowych, odpowiednio 50% i 28% wszystkich przypadków, podczas gdy nasza analiza wykazała, że najwięcej zachorowań przypadło na jesień (38,5% ogółu), szczególnie zaś na miesiąc listopad (26,9% ogółu). Powyższe wyniki tłumaczyć można faktem, że pałeczki z rodzaju Yersinia są gatunkami psychrofilnymi i preferują do swojego wzrostu oraz namnażania warunki środowiskowe związane z niskimi temperaturami [11, 17, 34]. Stąd bakterie te stały się dominującą florą wśród produktów przechowywanych w lodówkach oraz chłodniach, a także w żywności zamrożonej [3, 6, 11]. W niniejszej pracy analizowano przypadki zachorowań uwzględniając strukturę społeczną chorych, tj. płeć oraz wiek, a także rozmieszczenie geograficzne zachorowań na terenie województwa. Zaobserwowano, że jersinioza z większą częstotliwością dotykała kobiet niż mężczyzn, a udział tych zachorowań wzrastał w kolejnych latach analizowanego przedziału czasu. Podobne obserwacje poczyniono w Norwegii [35], gdzie zachorowania wśród kobiet stanowiły ponad 70% ogółu przypadków oraz w USA [32], gdzie zachorowania wśród kobiet nieznacznie przewyższały zachorowania wśród mężczyzn. Inne wyniki otrzymali autorzy z Nowej Zelandii [28], Palestyny [34] i Niemiec [33], w których większość przypadków zachorowań dotyczyła mężczyzn. Tak zróżnicowane wyniki uzyskane przez różnych badaczy mogą wskazywać na fakt, że płeć nie ma bezpośredniego wpływu na występowanie zachorowań na jersiniozę. McDonald i wsp. [35] sugerują, że zjawisko to może mieć związek ze specyficznymi produktami żywnościowymi (owoce, warzywa) częściej konsumowanymi przez kobiety. W występowaniu chorób przenoszonych drogą pokarmową, w tym jersiniozy, znaczącą rolę odgrywają czynniki genetyczne oraz odporność organizmu [36]. Co więcej choroby te są specyficzne dla wieku człowieka i zdecydowana ich większość dotyczy noworodków oraz małych dzieci. Związek pomiędzy częstością występowania zachorowań a wiekiem osobniczym, znalazł odzwierciedlenie w naszych badaniach. Udowodniono, że szczególnie podatne na zakażenia są dzieci najmłodsze w wieku 0-4 lat, których udział zachorowań w województwie kujawsko-pomorskim w latach 2011-2013 (ogółem) stanowił 75% ogółu analizowanych przypadków. Wysoki udział zachorowań tej grupy wiekowej obserwowali również inni autorzy, gdzie w Nowej Zelandii 76% ogółu przypadków zachorowań stanowiły dzieci poniżej 3 roku życia [28], podczas gdy w USA 47% wszystkich zachorowań to jersinioza u dzieci poniżej 5 roku życia [32]. Czynniki takie, jak niedojrzały i nie w pełni rozwinięty układ odpornościowy, niższa masa ciała oraz zredukowana produkcja kwasu żołądkowego, mogą mieć związek z częstym występowaniem zachorowań w tej grupie wiekowej [37]. Ponadto wzrostowi przypadków zachorowań wśród małych dzieci sprzyja uczęszczanie do instytucji takich, jak żłobki, czy przedszkola. Spowodowane jest to bliskimi kontaktami z innymi dziećmi, które są zbyt małe, aby zrozumieć zwyczaje higieny osobistej, co w konsekwencji umożliwia łatwe przenoszenie patogenów na inne dzieci [38, 39]. Wyższy odsetek diagnozowanych przypadków wśród dzieci może mieć również związek z większą liczbą

850 Probl Hig Epidemiol 2014, 95(4): 844-853 konsultacji medycznych oraz większą częstotliwością dostarczania próbek materiału do badań w przypadku, kiedy zachorowania dotyczą najmłodszych [33, 40]. Przebieg zachorowań wykazywał zróżnicowanie terytorialne w obrębie powiatów województwa kujawsko-pomorskiego. Nie we wszystkich powiatach odnotowywano przypadki zakażeń jelitowych wywoływanych pałeczkami z rodzaju Yersinia, podczas gdy w innych zachorowania wykazywano we wszystkich latach analizowanego przedziału czasu. Geograficzne rozmieszczenie zachorowań, charakteryzujące się różną liczbą zachorowań w różnych częściach kraju, obserwowano także w USA [32], Wielkiej Brytanii [41], Niemczech [33] oraz Polsce [29-31]. Większość przypadków zachorowań na jersiniozę (zakażenie jelitowe) występuje sporadycznie bez jednoznacznie określonego źródła zakażenia [7]. Jednak od dawna podejrzewano, że zwierzęta stanowią główny rezerwuar pałeczek z rodzaju Yersinia, a co za tym idzie główne źródło infekcji dla ludzi [42]. Bakterie te izolowano z jelit oraz odchodów wielu gatunków zwierząt dzikich, hodowlanych oraz towarzyszących człowiekowi [20, 43, 44]. Wang i wsp. [43] wyizolowali pałeczki z rodzaju Yersinia od 5,5% badanych psów oraz 5,9% badanych świń, McNally i wsp. [44] od 6,3% badanego bydła i 10,7% badanych owiec, podczas gdy Fredriksson-Ahomaa i wsp. [45] od 100% badanych psów i kotów. Jednakże przez wzgląd na duże podobieństwo materiału genetycznego między obu gatunkami, to świnia uważana jest za główny rezerwuar szczepów patogennych dla człowieka [46, 47]. Ackers i wsp. [48] w swoich badaniach oszacowali, że 100% chorych miało kontakt ze zwierzętami, najczęściej towarzyszącymi. W przeprowadzonej przez nas analizie ustalono, że 36,5% ogółu chorych miało kontakt ze zwierzętami, przy czym blisko 6% wskazało bezpośredni kontakt, głównie z psami i kotami, jako drogę szerzenia się zakażenia. Wang i wsp. [43] badali możliwość transmisji zakażenia pomiędzy zwierzętami i ludźmi. Na podstawie przeprowadzonych badań molekularnych autorzy udowodnili, że szczepy Y. enterocolitica izolowane od zwierząt (psów) oraz ich właścicieli (farmerów) są nie do odróżnienia i prawdopodobnie pochodzą z tego samego źródła. Autorzy wskazali, że psy mogą ulec zakażeniu pałeczkami z rodzaju Yersinia w wyniku kontaktów z trzodą chlewną lub w wyniku spożycia surowej wieprzowiny. W konsekwencji one same w wyniku bliskich kontaktów bezpośrednich, mogą stanowić istotne źródło zakażenia dla swoich właścicieli. Badawcze zwrócili uwagę na fakt, że przeniesienie patogenu może odbywać się ze zwierzęcia na właściciela, jednakże nie można wykluczyć również odwrotnej drogi transmisji zakażenia tj. z ludzi na zwierzęta. Ponadto Fredriksson-Ahomaa i wsp. [45] na podstawie wyników badań molekularnych szczepów Y. enterocolitica izolowanych od psów i kotów oraz z różnych partii wieprzowiny, wykazali, że surowa wieprzowina jest istotnym źródłem zakażenia dla tych zwierząt. Naukowcy jednoznacznie doszli do wniosku, że wieprzowina w surowej postaci nie powinna być podawana zwierzętom towarzyszącym, ponieważ zakażone w ten sposób zwierzęta mogą stanowić istotne źródło pałeczek z rodzaju Yersinia dla ludzi, szczególnie małych dzieci. Ponadto do zakażenia dojść może nie tylko w wyniku kontaktów bezpośrednich ze zwierzętami, ale również kontaktów pośrednich np. poprzez zetknięcie się z ich odchodami czy wydzielinami, zanieczyszczoną pałeczkami sierścią lub piórami, a także klatkami, budami, legowiskami, smyczami i naczyniami do karmienia zwierząt [14]. Do zakażenia jelitowego wywołanego pałeczkami z rodzaju Yersinia dochodzi jednak głównie drogą pokarmową w wyniku spożycia skażonej żywności, jednakże patogeny te rzadko izolowano z próbek żywności, co może mieć związek z ograniczoną wrażliwością metod hodowlanych [1, 5, 10, 18]. Jersinioza (zakażenie jelitowe) jest konsekwencją spożycia produktów żywnościowych najczęściej pochodzenia zwierzęcego, zanieczyszczonych pierwotnie (produkty pochodzące od zwierząt chorych lub nosicieli) lub wtórnie [1]. Do zakażenia wtórnego dochodzi podczas uboju, gdzie tusze wieprzowe i podroby mogą zostać zanieczyszczone kałem chorych zwierząt, a podczas krojenia, dalszego przetwarzania oraz dystrybucji świeżej wieprzowiny i podrobów, zakażenie to może się dalej rozprzestrzeniać. Dlatego ważne jest stosowanie właściwych technik oraz higieny podczas uboju, które mają duży wpływ na stopień skażenia mięsa [5]. Pałeczki z rodzaju Yersinia izolowano z mięsa wieprzowego, wołowego oraz drobiu. Sharifi Yazdi i wsp. [49] wyizolowali te patogeny z 22,1% próbek mięsa pochodzenia drobiowego oraz 9,5% próbek mięsa pochodzenia wołowego, podczas gdy Grahek-Ogden i wsp. [50] z 32,2% produktów mięsnych pochodzenia wieprzowego. Ponadto Grahek-Ogden i wsp. [50] odnotowali, że w zależności od postaci wyrobu, od 29% do 71% chorych narażonych było na spożycie produktów z wieprzowiny w stosunku do grupy kontrolnej, w której narażenie to obejmowało od 19 do 62% osób, podczas gdy w badaniach Ackers i wsp. [48] 100% chorych narażonych było na spożycie wieprzowiny w dowolnej postaci w stosunku do 47% osób z grupy kontrolnej. W przeprowadzonej przez nas analizie niemal 14% chorych powiązało swoje zachorowanie ze spożyciem mięsa lub wyrobów mięsnych.

Kasprzak J i wsp. Sytuacja epidemiologiczna jersiniozy (zakażenie jelitowe) w województwie kujawsko-pomorskim... 851 Pałeczki Y. enterocolitica izolowano także z produktów roślinnych, takich jak w ogóle nie przetworzone owoce i warzywa oraz produktów przechowywanych dłuższy czas w chłodni. W związku z większą liczbą oraz szerszą dostępnością do produktów minimalnie przetworzonych (np. soki owocowe), w ostatnich latach wzrasta ryzyko wystąpienia tych bakterii w żywności pochodzenia roślinnego. Żywność ta zawiera prawie wszystkie mikroorganizmy, które były obecne na surowych materiałach użytych do jej produkcji. Co więcej, w wyniku nawożenia nawozami organicznymi, w trakcie zbiorów oraz przetwarzania, może dojść również do zakażenia wtórnego [18]. Patogenne szczepy pałeczek izolowano m. in. z 19,3% próbek różnego rodzaju sałaty [35], z 86% świeżych warzyw z obrotu handlowego oraz z 8% warzyw na etapie przetwarzania [5]. Narażenie na produkty roślinne analizowali w swoich badaniach Jalava i wsp. [4], którzy zaobserwowali, że w zależności od produktu, od 20% do 95% chorych narażonych było na spożycie, podczas gdy w grupie kontrolnej od 23% do 82% osób. W naszych badaniach produkty pochodzenia roślinnego stanowiły potencjalnie największy rezerwuar drobnoustrojów. Aż 36,5% ogółu chorych wskazało na owoce, warzywa lub ich przetwory jako domniemaną przyczynę zachorowania. Ponadto pałeczki z rodzaju Yersinia izolowano z mleka zarówno surowego, jak i pasteryzowanego, a także wielu przetworów mlecznych. Chociaż dokładny mechanizm skażenia nie jest poznany, uważa się, że do skażenia mleka surowego pałeczkami z rodzaju Yersinia dochodzi nie bezpośrednio w gruczole mlekowym zwierząt, ale w wyniku wtórnego zanieczyszczenia mleka odchodami zwierząt już po udoju [15]. Natomiast skażenie mleka pasteryzowanego może być wynikiem wad w procesie pasteryzacji lub zastosowaniem mleka skażonego szczepami odpornymi na działanie wysokiej temperatury, ale bywa wiązane również z dodawaniem skażonych składników do pasteryzowanego mleka, skażeniem mleka w wyniku kontaktu z zanieczyszczoną powierzchnią baniek do jego gromadzenia, a także ze słabymi technikami mycia butelek do mleka. Istnieje także prawdopodobieństwo skażenia powierzchni zarówno baniek do mleka, jak i butelek przez osoby, które opiekują się również zwierzętami [10, 48]. Pałeczki Y. enterocolitica izolowano m.in. z 1,3% wszystkich badanych próbek mleka surowego, 4,0% badanych próbek sera feta, 2,7% badanych próbek lodów [2] oraz 24,4% badanych próbek sera [51]. W naszej analizie ok. 5,8% ogółu chorych, wskazało na mleko i jego przetwory jako na domniemane źródło zakażenia. W celu zminimalizowania ryzyka zakażenia pałeczkami z rodzaju Yersinia, niezbędne jest przestrzeganie podstawowych zasad higieny. Ważne jest, aby podczas uboju zwierząt nie dopuścić do skażenia odchodami tusz zwierzęcych, a spożywane mięso poddawać prawidłowej obróbce cieplnej. Należy również unikać spożywania surowego, nie pasteryzowanego mleka oraz wody z nieznanych źródeł, a także prowadzić właściwą obróbkę wstępną owoców i warzyw, szczególnie tych, które były nawożone nawozami organicznymi [18]. Zmniejszający się w ostatnich latach udział zakażeń jelitowych powodowanych przez pałeczki z rodzaju Yersinia w wielu krajach UE oraz USA, może mieć związek z udoskonalonymi metodami kontroli bezpieczeństwa żywności oraz lepszymi metodami higieny podczas przygotowywania posiłków [33]. Wnioski 1. Sytuacja epidemiologiczna zachorowań na zakażenia jelitowe wywoływane pałeczkami z rodzaju Yersinia na terenie województwa kujawsko-pomorskiego w kolejnych latach w okresie od 2011 do 2013 ulegała poprawie. Może mieć to związek zarówno z lepszymi metodami kontroli żywności wprowadzanej do obrotu, jak również z większą świadomością i wiedzą na temat chorób przenoszonych drogą pokarmową osób przygotowujących posiłki. 2. Bakterie z rodzaju Yersinia to psychrofile, tj. mikroorganizmy, które wykazują wysoką adaptację do życia i namnażania się w chłodniejszych warunkach środowiska, stąd największy udział zachorowań na jersiniozę w miesiącach jesiennych. 3. Zakażenia jelitowe wywoływane pałeczkami z rodzaju Yersinia nie są bezpośrednio determinowane płcią chorych. Wyższą zapadalność wśród kobiet tłumaczyć można częstszym spożywaniem specyficznej żywności (w ogóle lub mało przetworzone warzywa i owoce), kolonizowanej przez te drobnoustroje. 4. Podobnie jak w przypadku innych chorób przenoszonych drogą pokarmową, zachorowania na jersiniozę częściej dotykały dzieci, niż osoby dorosłe, co ma związek z uwarunkowaniami rozwojowymi ich organizmów, a także ze specyficznym zachowaniem (brak przestrzegania higieny). 5. Jersinioza (zakażenie jelitowe) jest typową chorobą przenoszoną drogą pokarmową, stąd dominująca rola nośnika pokarmowego w drogach szerzenia się zakażeń. 6. Ze względu na z reguły łagodny i samoograniczający się charakter zachorowań leczonych indywidualnie bez fachowej pomocy medycznej, mało specyficzne objawy chorobowe, a także brak rutynowej diagnostyki w kierunku jersiniozy, odnotowana w województwie kujawsko-pomorskim liczba przypadków pozostaje zaniżona.

852 Probl Hig Epidemiol 2014, 95(4): 844-853 Piśmiennictwo / References 1. Jagielski M. Jersinioza. [w:] Choroby zakaźne i pasożytnicze epidemiologia i profilaktyka. Baumann-Popczyk A, Sadkowska-Todys M, Zieliński A (red). α-medica press, Bielsko-Biała 2014: 194-201. 2. Güven A, Sezer Ç, Duman AB, et al. Incidence and pathogenicity of Yersinia enterocolitica isolates from foods in Turkey. Kafkas Univ Vet Fak Derg 2010, 16: 107-112. 3. Jagielski M, Rastawicki W, Kałużewski S i wsp. Jersinioza niedoceniana choroba zakaźna. Prz Epidemiol 2002, 56: 57-64. 4. Jalava K, Hallanvuo S, Nakari U, et al. Multiple outbreaks of Yersinia pseudotuberculosis infections in Finland. J Clin Microbiol 2004, 42(6): 2789-91. 5. Scientific Opinion of the Panel on Biological Hazards. Monitoring and identification of human enteropathogenic Yersinia spp. EFSA J 2007, 595: 1-30. 6. Janowska M, Jędrzejewska B, Janowska J. Jersinioza nowe wyzwanie współczesnej medycyny. Med Og Nauk Zdr 2012, 18(3): 257-260. 7. Hallanvuo S. Foodborne Yersinia. Identification and molecular epidemiology of isolates from human infections. NIHW, Helsinki 2009, 11: 1 132. 8. Furman S, Sadkowska-Todys M. Jersinioza w Polsce w 2011 roku. Prz Epidemiol 2013, 67: 337-339. 9. Norwegian Scientific Committee for Food Safety. A preliminary risk assessment of Yersinia enterocolitica in the food chain: some aspects related to human health in Norway. Panel on Biological Hazards, 04/103-FINAL: 1 25. 10. Bari ML, Hossain MA, Isshiki K, et al. Behavior of Yersinia enterocolitica in foods. J Pathog 2011: 1-13. 11. Hadush A, Pal M. Growing role of Yersinia enterocolitica as foodborne pathogen. Int J Livest Res 2013, 3(1): 35-41. 12. Bissett ML, Powers C, Abbott SL, et al. Epidemiologic investigations of Yersinia enterocolitica and related species: sources, frequency, and serogroup distribution. J Clin Microbiol 1990, 28(5): 910-912. 13. Wong H. Yersinia enterocolitica. Department of Microbiology Soochow University. http://microbiology.scu.edu.tw/ wong/.../ppt/yersinia.pdf 14. Gliński Z, Kostro K. Zagrożenie człowieka chorobami zakaźnymi od zwierząt towarzyszących. Część II. Jersinioza, bartonelozy, kolibakterioza, zakażenie Mycobacterium marinom, grzybica skóry i kryptokokoza. Życie Wet 2014, 89(4): 326-329. 15. Tirziu E, Cumpanasoiu C, Gros RV, et al. Yersinia enterocolitica. Monographic Study. J Anim Sci Biotechnol 2011, 44(2): 144-149. 16. Stojek NM. Narażenie ludzi na kontakt z różnymi serotypami pałeczek Yersinia. Med Środ 2011, 14(1): 29-33. 17. Al-Khaldi S. Yersinia enterocolitica. [in] Food and Drug Administration. Bad Bug Book. Handbook of Foodborne Pathogenic Microorganisms and Natural Toxins. Lampel KA, Al-Khaldi S, Cahill SM (ed). 2012: 18-21. 18. Zadernowska A, Chajęcka-Wierzchowska W, Łaniewska- Trokenheim Ł. Yersinia enterocolitica: a dangerous, but often ignored, foodborne pathogen. Food Rev Int 2014, 30: 53-70. 19. Rahman A, Bonny TS, Stonsaovapak S, et al. Yersinia enterocolitica: Epidemiological studies and outbreaks. J Pathog 2011: 1-11. 20. Sabina Y, Rahman A, Chandra RR, et al. Yersinia enterocolitica: Mode of transmission, molecular insights of virulence, and pathogenesis of infection. J Pathog 2011: 1-10. 21. Sreedharan A, Jones C, Schneider K. Preventing foodborne illness: Yersiniosis. Food Science and Human Nutrition Department, Florida Cooperative Extension Service 2012: 1-3. 22. Saskatchewan Ministry of Health. Enteric Illness. Introduction and general Considerations. Yersiniosis 2012, Section 3-210: 1-7. 23. Śmigielska M. Zoonozy przenoszone przez ptaki wolno żyjące. Ornis Polonica 2010, 51: 149-162. 24. Fredriksson-Ahomaa M, Meyer C, Bonke R, et al. Characterization of Yersinia enterocolitica 4/O:3 isolates from tonsils of Bavarian slaughter pigs. Lett Appl Microbiol 2010, 50: 412-418. 25. Mielczarek P, Bagłaj M. Jersinioza rzadko rozpoznawana choroba układu pokarmowego. Gastroenterol Pol 2004, 11(1): 69-74. 26. Fredriksson-Ahomaa M, Korkeala H. Low occurence of pahogenic Yersinia enterocolitica in clinical, food, and environmental samples: a methodological problem. Clin Microbiol Rev 2003, 16(2): 220-229. 27. Scientific Report of EFSA and ECDC. The European Union Summary Report on Trends and Sources of Zoonoses, Zoonotic Agents and Food-borne Outbreaks in 2010. EFSA J 2012, 10(3): 2597. 28. Fenwick SG. Yersinia enterocolitica infections in people and other animals. A thesis presented in partial fulfillment of the requirements for the degree of Doctor of Philosophy in Veterinary Microbiology. Massey University 1997: 1-300. 29. Czarkowski MP, Cielebąk E, Kondej B i wsp. Choroby zakaźne i zatrucia w Polsce w 2011 roku. NIZP PZH, GIS, Warszawa 2012. 30. Czarkowski MP, Cielebąk E, Kondej B i wsp. Choroby zakaźne i zatrucia w Polsce w 2012 roku. NIZP PZH, GIS, Warszawa 2013. 31. Choroby zakaźne i zatrucia w Polsce w 2013 roku. NIZP PZH, GIS, Warszawa 2014. 32. Ong KL, Gould LH, Chen DL, Jones TF, et al. Changing epidemiology of Yersinia enterocolitica infections: markedly decreased rates in young black children, foodborne diseases active surveillance Network (FoodNet), 1996-2009. Clin Inf Dis 2012, 54(5): 385-390. 33. Rosner BM, Stark K, Werber D. Epidemiology of reported Yersinia enterocolitica infections in Germany 2001-2008. BMC Public Health 2010, 10: 337. 34. El Qouqa IA, El Jarou MA, Abu Samaha AS, et al. Yersinia enterocolitica infection among children aged less than 12 years: a case-control study. Int J Inf Dis 2011, 15: 48-53. 35. McDonald E, Heier BT, Stalheim T, et al. Yersinia enterocolitica O:9 infections associated with bagged salad mix in Norway, February to April 2011. Euro Surveill 2011, 16(19): 1-3.

Kasprzak J i wsp. Sytuacja epidemiologiczna jersiniozy (zakażenie jelitowe) w województwie kujawsko-pomorskim... 853 36. Saulat J. Epidemiology of foodborne illness. [in:] Scientific, Health and Social Aspects of the Food Industry. Valdez B (ed). In Tech 2012: 321-342. 37. Thompson SC. Infectious diarrhea in children: controlling transmission in the child care setting. J Paediatr Child Health 1994, 30(3): 210-219. 38. Pickering LK, Bartlett AV, Woodward WE. Acute infectious diarrhea among children in day care: epidemiology and control. Rev Inf Dis 1986, 8: 539-547. 39. Holmes SJ, Morrow AL, Pickering LK. Child-care practices: effects of social change on the epidemiology of infectious diseases and antibiotic resistance. Epidemiol Rev 1996, 18: 10-28. 40. Scallan E, Jones TF, Cronquist A, et al. Factors associated with seeking medical care and submitting a stool sample in estimating the burden of foodborne illness. Foodborne Path Dis 2006, 3(4): 432-438. 41. Department for Environment, Food and Rural Affairs. Yersiniosis. [in] Zoonoses report UK 2012. Publ Health England 2013: 66-67. 42. Bottone EJ. Yersinia enterocolitica: the charisma continues. Cli Microbiol Rev 1997, 10(2): 257-276. 43. Wang X, Cui Z, Wang H, Tang L, Yang J, et al. Pathogenic strains of Yersinia enterocolitica isolated from domestic dogs (Canis familiaris) belonging to farmers are of the same subtype as pathogenic Y. enterocolitica strains isolated from humans and may be a source of human infection in Jiangsu Province, China. J Cli Microbiol 2010, 48(5): 1604-1610. 44. McNally A, Cheasty T, Fearnley C, Dalziel RW, et al. Comparison of the biotypes of Yersinia enterocolitica isolated from pigs, cattle and sheep at slaughter and from humans with yersiniosis in Great Britain during 1999-2000. Lett Appl Microbiol 2004, 39: 103-108. 45. Fredriksson-Ahomaa M, Korte T, Korkeala H. Transmission of Yersinia enterocolitica 4/O:3 to pets via contaminated pork. Lett Appl Microbiol 2001, 32: 375-378. 46. Fredriksson-Ahomaa M, Hallanvuo S, Korte T, et al. Correspondence of genotypes of sporadic Yersinia enterocolitica bioserotype 4/O:3 strains from human and porcine sources. Epidemiol Infect 2001, 127: 37-47. 47. Fredriksson-Ahomaa M, Stolle A, Siitonen A, et al. Sporadic human Yersinia enterocolitica infections caused by bioserotype 4/O:3 originate mainly from pigs. J Med Microbiol 2006, 55: 747-749. 48. Ackers ML, Schoenfeld S, Markman J, et al. An outbreak of Yersinia enterocolitica O:8 infections associated with pasteurized milk. J Inf Dis 2000, 181: 834-1837. 49. Sharifi Yazdi MK, Soltan-Dallal MM, Zali MR, et al. Incidence and antibiotic susceptibilities of Yersinia enterocolitica and other Yersinia species recovered from meat and chicken in Tehran, Iran. Afr J Microbiol Res 2011, 5(18): 2649 2653. 50. Grahek-Ogden D, Schimmer B, Cudjoe KS, et al. Outbreak of Yersinia enterocolitica serogroup O:9 infection and processed pork, Norway. Emerg Infect Dis 2007, 13(5): 754-756. 51. Saleh I, Barbour E, Houssam S, et al Highly resistant Yersinia enterocolitica isolated from dairy based foods in Lebanon. Int Arab J Antimicrob Ag 2012, 2(1): 1-6.